Fra-1在IL-6诱导人结直肠癌侵袭及上皮间质转化中的作用研究

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Fra-1(Fos related antigen-1)属于Fos家族成员,在一些恶性肿瘤中高表达,但它的精确功能角色和调控机制还不是很清楚。本研究旨在揭示Fra-1在人结直肠癌(colorectal cancer, CRC)发生发展中的作用和机制。通过对229例结直肠癌病人手术切除组织样本的免疫组化检测,发现Fra-1蛋白特异性表达于肿瘤组织的细胞核内,而周围正常组织内未见明显免疫染色。其表达水平随着肿瘤浸润深度、淋巴结转移、远端转移及病理学分期的进展而升高,而且肝脏转移灶比起结直肠原位癌中的Fra-1表达量也有明显升高。同时,我们发现在靠近炎性细胞的肿瘤浸润前沿区域Fra-1的免疫染色呈现强阳性,并且这与周围组织中促炎性细胞因子IL-6(Interleukin-6)的分泌密切相关。结直肠癌细胞模型的研究表明,外源加入重组人IL-6因子能够明显上调Fra-1的mRNA和蛋白水平,采用小分子抑制剂和RNA干扰的手段证明了STAT3(signal transducer and activator of transcription3)信号分子在该过程中是必不可少的。经启动子序列分析和荧光素酶报告基因实验表明,Fra-1启动子-720/-476区段内两个相邻的STAT3诱导元件介导了其对IL-6的应答报告基因活性,通过染色质免疫沉淀(ChIP)的实验证明了激活的STAT3可以直接结合到Fra-1启动子上。进一步分析表明,IL-6处理能够引起STAT3蛋白酪氨酸磷酸化和赖氨酸乙酰化翻译后修饰的同时发生。在STAT3缺失的PC3细胞中导入野生型STAT3或者其修饰位点的突变体Y705F、K685R以检测翻译后修饰的调控及其功能,研究发现这两个位点的突变只独立影响其自身的特异性修饰,两种修饰之间并不存在互相影响的关系。但这两个位点的突变都破坏了STAT3与Fra-1启动子区的结合及诱导其报告基因活性的能力。采用化学抑制剂干涉其上游修饰酶JAK2和HAT的活性,分别阻断了STAT3磷酸化和乙酰化的发生,并都阻碍了Fra-1的表达增加,而抑制HDAC的活性能够进一步增强IL-6诱导的STAT3乙酰化和Fra-1上调。在结直肠癌组织连续切片的免疫组化中也鉴定了Fra-1表达与STAT3修饰之间的正相关关系。另外,通过对细胞形态和分子表型的检测发现采用促炎性细胞因子IL-6处理结直肠癌细胞能够引起其发生上皮间质转化(epithelial-mesenchymal transition, EMT),干扰Fra-1或者STAT3的表达都抑制了该进程的发生,而在STAT3敲低的细胞中过表达Fra-1又能够逆转其抑制作用并重新诱导EMT进程。细胞划痕实验和基质胶transwell实验的结果显示Fra-1或STAT3的干扰都能够抑制IL-6引起的细胞迁移和浸润。通过在结直肠癌细胞中稳定转染Fra-1过表达载体表明其能够上调Snail、Slug、ZEB1、MMP2和MMP9分子进而促进肿瘤的EMT进程及侵袭能力。综上,本研究揭示了IL-6/STAT3/Fra-1信号通路的异常激活能够导致EMT和浸润转移的发生,并藉此提供了潜在的结直肠癌转移相关生物标志物和治疗干预靶点。
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