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摘 要：综述了虾蟹类动物体色形成的色素细胞种类和调控机制。虾蟹类动物体色主要由色素细胞构成，具有躲避天敌等重要功能。虾蟹类动物的体色具有一定的遗传能力，与虾蟹类动物特有的甲壳蓝蛋白基因有直接联系。甲壳蓝蛋白主要分布在外骨骼中，与虾青素结合形成不同类型的色素细胞。虾蟹类动物的载色体转运色素颗粒，受激素调控，可通过细胞内外钙离子的运动以及cGMP信号的级联来诱导，两类肌球蛋白参与了色素转运。
关键词：虾蟹类动物;色素细胞;甲壳蓝蛋白;调控机制
体色是生物重要的表型特征，通常最先暴露于自然选择和性别选择下，对物种的形成和进化具有重要意义。虾蟹类动物的色素细胞聚集构成体色，体色主要起到躲避捕食者的保护作用。生活在东太平洋浅水域的七腕虾属虾类，可以通过体色花纹体现出不同的隐蔽元素。四肢和身体上有横带和条纹的图案仿佛是栖息地的底质，体表的白色斑点在人类观察者眼中被认为是贝壳或砾石的碎片[1]。在热带海域，生活在珊瑚礁中的虾类也利用结构色保护自己。例如膜角虾属（Hymenocera）属的一些品种，利用不同的结构色表现出了非常明显的体色用于警告潜在的捕食者，这与很多蛇类类似，体色鲜艳代表毒性更强。中华虎头蟹（Orithyia sinica）的头胸甲上有一对明显的眼斑，作用类似昆虫翅膀上的眼斑，可以起到欺骗恐吓捕食者的作用[2-3]。而浮游生活的虾蟹类动物幼体通常通过保持透明来躲避通过视觉捕食的捕食者。几乎所有虾蟹类动物，在生命周期的各个阶段都存在色素细胞，仅有少量穴居及在深海生活的种类例外。色素细胞由10～20个载色体聚集在一起形成[4-6]。有些载色体只含有一种色素颗粒，例如黄色载色体，有些载色体包含多种色素颗粒。色素细胞直径可达300 μm，肉眼可见。虾蟹类动物的色素细胞的发生和发育通常具有一定的遗传能力[7]，也会在遗传水平上发生变异（见封三图1）。
甲壳蓝蛋白（crustacyanin，CRCN）基因是虾蟹类动物特有的基因，最早从龙虾的甲壳中分离，与色素细胞的形成有直接联系[8]。甲壳蓝蛋白是脂质运载蛋白，生物体中的甲壳蓝蛋白是一种多聚体蛋白，分布在虾蟹类动物的外骨骼中[8]。甲壳蓝蛋白分为A亚基和C亚基，分子量分别为21 398 Da、22 392 Da，目前A亚基和C亚基已在多种虾蟹类动物中获得鑒定[9-10]。有学者以墨吉对虾（Fenneropenaeus merguiensis）为实验对象，研究身体不同位置甲壳蓝蛋白基因的表达量，证明了表达量和表达种类对墨吉对虾体色的影响[9]。甲壳蓝蛋白含量与动物所处环境颜色有关，但是基因表达水平与环境变化和蜕皮周期却没有相关性[11]。尽管甲壳蓝蛋白结合虾青素能够产生虾蟹类动物外骨骼颜色，但是对甲壳蓝蛋白基因表达调控机制和复合体影响虾蟹类动物外骨骼的作用机制相关的研究则相对较少。
1 虾蟹类动物色素细胞的类型及色素细胞的分布
虾蟹类动物体内的色素主要是类胡萝卜素，类胡萝卜素是胡萝卜素和叶黄素的总称，一般在植物中合成。虾蟹类动物通过摄入类胡萝卜素在转运蛋白参与下被吸收，经一系列生化反应形成很多衍生物，如β-胡萝卜素、虾青素等[12]。类胡萝卜素结合蛋白可分为卵黄脂磷蛋白和真胡萝卜素蛋白两类。卵黄脂磷蛋白与类胡萝卜素能够非特异性结合但不稳定，主要存在于卵和性腺等组织中[13-14]。真胡萝卜素蛋白与类胡萝卜素的结合具有高度特异性，相对稳定。因此甲壳蓝蛋白应属于真胡萝卜素蛋白一类，与摄入的虾青素共价结合导致构象发生改变，构成甲壳类动物不同种类的色素细胞[8]。
黑色素细胞是虾蟹类动物体内存在最广泛且目前研究得最多的色素细胞类型，由酪氨酸酶调控形成黑色素，再通过对特定波长光线的吸收和反射构成黑色、棕色等体色。黑色素细胞主要呈树突状，细胞内的黑色素物质呈小颗粒状，附着于蛋白质上。
黄色素细胞和红色素细胞存在于虾蟹类动物的红色橙色区域，这两类细胞体内都含有类胡萝卜素和喋啶色素，主要的色素颗粒都是喋啶颗粒和类胡萝卜素颗粒[15]。一般认为，黄色素体内主要含有的是带有黄色颜色的喋酸色素，而红色素细胞中多含有红色或橙色的类胡萝卜素。黄色素细胞和红色素细胞的形态呈树突状，黄色素细胞具有两个细胞核，由叶黄素组成，光线透射时可呈深橙色或橙黄色。而红色素细胞只含有一个细胞核，内含红色素[16]。
虾蟹类色素还含有混合色素细胞。在这种混合色素细胞中，同时存在红色色素体和黑色色素体。在脊椎动物中和无脊椎动物中，含有多种色素的色素细胞非常少见，在中华锯齿米虾（Neocaridina denticulate sinensis）中发现了含有四种色素体的色素细胞（见封三图2）。
虾蟹类动物通常具有一个由外骨骼特化成的甲壳，是其第一道生理防线。虾蟹类动物的体色主要由外骨骼呈现，色素细胞位于半透明的外骨骼下[17]。甲壳的物理结构从外到内由上表皮、角质层、内皮层和基膜构成[18]。目前仍没有研究证明色素细胞具体分布在外骨骼的哪一层中，也没有研究阐明蜕壳前后色素细胞中色素的运输、回收或储存机制。但是一些蟹类蜕下的壳中存在一定的颜色，推测可能在蜕下的壳中有少量色素或虾青素未被回收。
色素细胞在很多组织器官中也有分布。在生殖组织的外部纤维包膜、肝胰腺中[19]，尤其在中枢神经系统中[6，20]。根据推断，分布在这些器官的色素结合蛋白有可能不是甲壳蓝蛋白，很有可能属于卵黄脂磷蛋白类。除此之外，在虾蟹类动物视觉系统中也发现了高度分化的色素细胞如视网膜色素，可能和复眼形成有关，在包围视网膜细胞的细胞中发现反射色素[21]。
视觉系统中的色素细胞是虾蟹类最先发生发育的色素细胞，出现于复眼色素形成期，由黑色素形成。到了膜内蚤状幼体期，外骨骼色素细胞开始发生，随着发育细胞数量逐渐增多，大小逐渐增大，出现红色色素细胞等不同类型的色素细胞，进而形成体色。 [31] JOSEFSSON L.Chemical properties and physiological actions of crustacean chromatophorotropins[J].American Zoologist，1983，23（3）：507-515.
[32] KLEINHOLZ L H，RAO K R，RIEHM J P，et al.Isolation of a pigment-dispersing hormone from eyestalks of the crab，Cancer Magister[J].Biological Bulletin，1986，170（1）：91-136.
[33] KLEIN J M， MOHRHERR C J，SLEUTELS F，et al.Molecular cloning of two pigment-dispersing hormone （PDH） precursors in the blue crab Callinectes sapidusreveals a novel member of the PDH neuropeptide family[J].Biochemical and biophysical research communications，1994， 205（1）：410-416.
[34] FERNLUND P.Structure of a light-adapting hormone from the shrimp，Pandalus borealis[J]. Biochimica Et Biophysica Acta，1976，439（1）：17-25.
[35] VERDE M A，BARRIGA-MONTOYA C，FUENTES-PARDO.Pigment dispersing hormone generates a circadian response to light in the crayfish，Procambarus clarkii[J].Comparative Biochemistry and Physiology - Part A： Molecular & Integrative Physiology，2007，147（4）：983-992.
[36] KLEINHOLZ L H，ESPER H，KIMBALL C J.Neurosecretion and crustacean retinal pigment hormone： Assay and properties of the light-adapting hormone[J].Biological Bulletin，1962，123（2）：317-329.
[37] MCNAMARA J C， RIBEIRO M R.The calcium dependence of pigment translocation in freshwater shrimp red ovarian chromatophores[J].The Biological Bulletin，2000，198（3）：357-366.
[38] MILOGRANA S R，BELL F T，MCNAMARA J C.Signal transduction， plasma membrane calcium movements， and pigment translocation in freshwater shrimp chromatophores[J].Journal of Experimental Zoology Part A： Ecological Genetics and Physiology，2010，313（9）：605-617.
[39] RIBEIRO M，MCNAMARA J C.Calcium movements during pigment aggregation in freshwater shrimp chromatophores[J].Pigment Cell Research，2007，20（1）：70-77.
[40] QUACKENBUSH L S.Studies on the mechanism of action of a pigment dispersing chromatophorotropin in the fiddler crab，Uca pugilator[J].Comparative Biochemistry & Physiology Part A Physiology，1981，68（4）：597-604.
[41] BOYLE R T， MCNAMARA J C.Association of kinesin and myosin with pigment granules in crustacean chromatophores[J].Pigment Cell Research，2006，19（1）：68-75.
[42] MCNAMARA J C， RIBEIRO M R.Kinetic characterization of pigment migration and the role of the cytoskeleton in granule translocation in the red chromatophores of the shrimp Macrobrachium olfersii （Crustacea， Decapoda）[J].Journal of Experimental Zoology，1999， 283（1）：19-30. [43] MILOGRANA S R，BELL F T，MCNAMARA J C.Signaling events during cyclic guanosine monophosphate-regulated pigment aggregation in freshwater shrimp chromatophores[J]. Biological Bulletin，2012，223（2）：178-191.
[44] 方國安，施振宁，吴国荣.一种黑色草种金鱼的选育试验[J].科学养鱼，2012（11）：77-78.
[45] 王黎凡，方建山，陈远生，等.红罗非鱼提纯选育技术研究[J].中国水产，1999（6）：18-19.
[46] 闫喜武，张跃环，霍忠明，等.不同壳色菲律宾蛤仔品系 F2 的表型性状[J].水产学报，2010 （6）： 701-709.
Abstract：Chromatophores types and regulatory mechanism involved in body color fomation in shrimps and crabs were concluded.Body color of shrimps and crabs are constructed by chromatophores that have important functions such as hiding from the predators. Body color of shrimps and crabs has genetic capacity and is directly linked to the gene which encoded crustacyanin that is specific in shrimps and crabs.The variety of colors of shrimps and crabs due to the combination between crustacyanin and astaxanthin which mainly located in the exoskeleton. The pigment transporters are controlled by hormones，can be induced by intra- and extracellular Ca2+ movement and a cascade of cGMP signals and two species of myosins are involved in pigment transport.
Key words：shrimps and crabs;chromatophores;crustacyanin;regulatory mechanism
（收稿日期：2021-07-01;修回日期：2021-07-19）
关键词：虾蟹类动物;色素细胞;甲壳蓝蛋白;调控机制
体色是生物重要的表型特征，通常最先暴露于自然选择和性别选择下，对物种的形成和进化具有重要意义。虾蟹类动物的色素细胞聚集构成体色，体色主要起到躲避捕食者的保护作用。生活在东太平洋浅水域的七腕虾属虾类，可以通过体色花纹体现出不同的隐蔽元素。四肢和身体上有横带和条纹的图案仿佛是栖息地的底质，体表的白色斑点在人类观察者眼中被认为是贝壳或砾石的碎片[1]。在热带海域，生活在珊瑚礁中的虾类也利用结构色保护自己。例如膜角虾属（Hymenocera）属的一些品种，利用不同的结构色表现出了非常明显的体色用于警告潜在的捕食者，这与很多蛇类类似，体色鲜艳代表毒性更强。中华虎头蟹（Orithyia sinica）的头胸甲上有一对明显的眼斑，作用类似昆虫翅膀上的眼斑，可以起到欺骗恐吓捕食者的作用[2-3]。而浮游生活的虾蟹类动物幼体通常通过保持透明来躲避通过视觉捕食的捕食者。几乎所有虾蟹类动物，在生命周期的各个阶段都存在色素细胞，仅有少量穴居及在深海生活的种类例外。色素细胞由10～20个载色体聚集在一起形成[4-6]。有些载色体只含有一种色素颗粒，例如黄色载色体，有些载色体包含多种色素颗粒。色素细胞直径可达300 μm，肉眼可见。虾蟹类动物的色素细胞的发生和发育通常具有一定的遗传能力[7]，也会在遗传水平上发生变异（见封三图1）。
甲壳蓝蛋白（crustacyanin，CRCN）基因是虾蟹类动物特有的基因，最早从龙虾的甲壳中分离，与色素细胞的形成有直接联系[8]。甲壳蓝蛋白是脂质运载蛋白，生物体中的甲壳蓝蛋白是一种多聚体蛋白，分布在虾蟹类动物的外骨骼中[8]。甲壳蓝蛋白分为A亚基和C亚基，分子量分别为21 398 Da、22 392 Da，目前A亚基和C亚基已在多种虾蟹类动物中获得鑒定[9-10]。有学者以墨吉对虾（Fenneropenaeus merguiensis）为实验对象，研究身体不同位置甲壳蓝蛋白基因的表达量，证明了表达量和表达种类对墨吉对虾体色的影响[9]。甲壳蓝蛋白含量与动物所处环境颜色有关，但是基因表达水平与环境变化和蜕皮周期却没有相关性[11]。尽管甲壳蓝蛋白结合虾青素能够产生虾蟹类动物外骨骼颜色，但是对甲壳蓝蛋白基因表达调控机制和复合体影响虾蟹类动物外骨骼的作用机制相关的研究则相对较少。
1 虾蟹类动物色素细胞的类型及色素细胞的分布
虾蟹类动物体内的色素主要是类胡萝卜素，类胡萝卜素是胡萝卜素和叶黄素的总称，一般在植物中合成。虾蟹类动物通过摄入类胡萝卜素在转运蛋白参与下被吸收，经一系列生化反应形成很多衍生物，如β-胡萝卜素、虾青素等[12]。类胡萝卜素结合蛋白可分为卵黄脂磷蛋白和真胡萝卜素蛋白两类。卵黄脂磷蛋白与类胡萝卜素能够非特异性结合但不稳定，主要存在于卵和性腺等组织中[13-14]。真胡萝卜素蛋白与类胡萝卜素的结合具有高度特异性，相对稳定。因此甲壳蓝蛋白应属于真胡萝卜素蛋白一类，与摄入的虾青素共价结合导致构象发生改变，构成甲壳类动物不同种类的色素细胞[8]。
黑色素细胞是虾蟹类动物体内存在最广泛且目前研究得最多的色素细胞类型，由酪氨酸酶调控形成黑色素，再通过对特定波长光线的吸收和反射构成黑色、棕色等体色。黑色素细胞主要呈树突状，细胞内的黑色素物质呈小颗粒状，附着于蛋白质上。
黄色素细胞和红色素细胞存在于虾蟹类动物的红色橙色区域，这两类细胞体内都含有类胡萝卜素和喋啶色素，主要的色素颗粒都是喋啶颗粒和类胡萝卜素颗粒[15]。一般认为，黄色素体内主要含有的是带有黄色颜色的喋酸色素，而红色素细胞中多含有红色或橙色的类胡萝卜素。黄色素细胞和红色素细胞的形态呈树突状，黄色素细胞具有两个细胞核，由叶黄素组成，光线透射时可呈深橙色或橙黄色。而红色素细胞只含有一个细胞核，内含红色素[16]。
虾蟹类色素还含有混合色素细胞。在这种混合色素细胞中，同时存在红色色素体和黑色色素体。在脊椎动物中和无脊椎动物中，含有多种色素的色素细胞非常少见，在中华锯齿米虾（Neocaridina denticulate sinensis）中发现了含有四种色素体的色素细胞（见封三图2）。
虾蟹类动物通常具有一个由外骨骼特化成的甲壳，是其第一道生理防线。虾蟹类动物的体色主要由外骨骼呈现，色素细胞位于半透明的外骨骼下[17]。甲壳的物理结构从外到内由上表皮、角质层、内皮层和基膜构成[18]。目前仍没有研究证明色素细胞具体分布在外骨骼的哪一层中，也没有研究阐明蜕壳前后色素细胞中色素的运输、回收或储存机制。但是一些蟹类蜕下的壳中存在一定的颜色，推测可能在蜕下的壳中有少量色素或虾青素未被回收。
色素细胞在很多组织器官中也有分布。在生殖组织的外部纤维包膜、肝胰腺中[19]，尤其在中枢神经系统中[6，20]。根据推断，分布在这些器官的色素结合蛋白有可能不是甲壳蓝蛋白，很有可能属于卵黄脂磷蛋白类。除此之外，在虾蟹类动物视觉系统中也发现了高度分化的色素细胞如视网膜色素，可能和复眼形成有关，在包围视网膜细胞的细胞中发现反射色素[21]。
视觉系统中的色素细胞是虾蟹类最先发生发育的色素细胞，出现于复眼色素形成期，由黑色素形成。到了膜内蚤状幼体期，外骨骼色素细胞开始发生，随着发育细胞数量逐渐增多，大小逐渐增大，出现红色色素细胞等不同类型的色素细胞，进而形成体色。 [31] JOSEFSSON L.Chemical properties and physiological actions of crustacean chromatophorotropins[J].American Zoologist，1983，23（3）：507-515.
[32] KLEINHOLZ L H，RAO K R，RIEHM J P，et al.Isolation of a pigment-dispersing hormone from eyestalks of the crab，Cancer Magister[J].Biological Bulletin，1986，170（1）：91-136.
[33] KLEIN J M， MOHRHERR C J，SLEUTELS F，et al.Molecular cloning of two pigment-dispersing hormone （PDH） precursors in the blue crab Callinectes sapidusreveals a novel member of the PDH neuropeptide family[J].Biochemical and biophysical research communications，1994， 205（1）：410-416.
[34] FERNLUND P.Structure of a light-adapting hormone from the shrimp，Pandalus borealis[J]. Biochimica Et Biophysica Acta，1976，439（1）：17-25.
[35] VERDE M A，BARRIGA-MONTOYA C，FUENTES-PARDO.Pigment dispersing hormone generates a circadian response to light in the crayfish，Procambarus clarkii[J].Comparative Biochemistry and Physiology - Part A： Molecular & Integrative Physiology，2007，147（4）：983-992.
[36] KLEINHOLZ L H，ESPER H，KIMBALL C J.Neurosecretion and crustacean retinal pigment hormone： Assay and properties of the light-adapting hormone[J].Biological Bulletin，1962，123（2）：317-329.
[37] MCNAMARA J C， RIBEIRO M R.The calcium dependence of pigment translocation in freshwater shrimp red ovarian chromatophores[J].The Biological Bulletin，2000，198（3）：357-366.
[38] MILOGRANA S R，BELL F T，MCNAMARA J C.Signal transduction， plasma membrane calcium movements， and pigment translocation in freshwater shrimp chromatophores[J].Journal of Experimental Zoology Part A： Ecological Genetics and Physiology，2010，313（9）：605-617.
[39] RIBEIRO M，MCNAMARA J C.Calcium movements during pigment aggregation in freshwater shrimp chromatophores[J].Pigment Cell Research，2007，20（1）：70-77.
[40] QUACKENBUSH L S.Studies on the mechanism of action of a pigment dispersing chromatophorotropin in the fiddler crab，Uca pugilator[J].Comparative Biochemistry & Physiology Part A Physiology，1981，68（4）：597-604.
[41] BOYLE R T， MCNAMARA J C.Association of kinesin and myosin with pigment granules in crustacean chromatophores[J].Pigment Cell Research，2006，19（1）：68-75.
[42] MCNAMARA J C， RIBEIRO M R.Kinetic characterization of pigment migration and the role of the cytoskeleton in granule translocation in the red chromatophores of the shrimp Macrobrachium olfersii （Crustacea， Decapoda）[J].Journal of Experimental Zoology，1999， 283（1）：19-30. [43] MILOGRANA S R，BELL F T，MCNAMARA J C.Signaling events during cyclic guanosine monophosphate-regulated pigment aggregation in freshwater shrimp chromatophores[J]. Biological Bulletin，2012，223（2）：178-191.
[44] 方國安，施振宁，吴国荣.一种黑色草种金鱼的选育试验[J].科学养鱼，2012（11）：77-78.
[45] 王黎凡，方建山，陈远生，等.红罗非鱼提纯选育技术研究[J].中国水产，1999（6）：18-19.
[46] 闫喜武，张跃环，霍忠明，等.不同壳色菲律宾蛤仔品系 F2 的表型性状[J].水产学报，2010 （6）： 701-709.
Abstract：Chromatophores types and regulatory mechanism involved in body color fomation in shrimps and crabs were concluded.Body color of shrimps and crabs are constructed by chromatophores that have important functions such as hiding from the predators. Body color of shrimps and crabs has genetic capacity and is directly linked to the gene which encoded crustacyanin that is specific in shrimps and crabs.The variety of colors of shrimps and crabs due to the combination between crustacyanin and astaxanthin which mainly located in the exoskeleton. The pigment transporters are controlled by hormones，can be induced by intra- and extracellular Ca2+ movement and a cascade of cGMP signals and two species of myosins are involved in pigment transport.
Key words：shrimps and crabs;chromatophores;crustacyanin;regulatory mechanism
（收稿日期：2021-07-01;修回日期：2021-07-19）