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摘 要：“男性运动员三联征”主要征象包括低能量供应（伴或不伴有进食障碍）、低促性腺素性性功能减退症和低骨密度，严重影响男性运动员的身心健康和运动表现，其发病机制复杂，临床表现多样，易误诊和漏诊。建议从事按体重分级或强调低体重项目的男性运动员若以反复发作的骨应力性损伤为首发症状，特别是合并相关危险因素（如体重指数≤17.5 kg/m2、使用控体重手段等）以及非特异性症状（疲劳、贫血、性功能减退、过度训练综合征等）时，应进一步追查营养状况、下丘脑-垂体-性腺轴功能和骨密度。积极预防以及早发现、早诊断和早治疗是降低“男性运动员三联征”对参训者身心健康与运动表现不良影响的重要手段。
关键词：男性运动员三联征；低能量供应；低促性腺素性功能减退症；低骨密度
中图分类号：G804.5 文献标识码：A 文章编号：1006-2076（2018）02-0075-06
Abstract："Male athlete triad"， representation of low energy availability （with or without eating disorders）， hypogonadotropic hypogonadism and low bone mineral density， severely affected physical and mental health and exercise performance of male athletes. The characteristics of this disease included complicated pathogenesis， diverse clinical manifestation and easy diagnostic errors and missed diagnosis. Male athletes participating in sports of weight class or emphasizing low-body weight initially present with bone stress injury， especially together with risk factors （such as BMI≤17.5 kg/m2， use of body weight control） and related non-specific symptoms （such as fatigue， anemia， defective ejaculation and overtraining syndrome） should investigate nutritional status， function of Osteology， Affiliated Hospital of Logistics University of Chinese People's Armed Police Forces， Tianjin 300162， China； 4. Research Dept.， Shandong Sport University， Jinan 250102， Shandong， China of hypothalamic pituitary gonadal axis and bone mineral density. It was important to reduce adverse effect of "male athlete triad" on physical and mental health and exercise performance of trainees by positive prevent and early detection.
Key words：male athlete triad； low energy availability； hypogonadotropic hypogonadism； low bone mass density
1 “男性運动员三联征”的由来
由于运动的健康效应远大于风险，因此美国运动医学会（American College of Sports Medicine，ACSM）鼓励所有女性参与体力活动和体育运动，但部分女性运动员由于过度训练以及严格控制体重，往往存在进食障碍、功能性下丘脑性闭经和骨质疏松症[1]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1230。Yeager 等1993年首次提出“女运动员三联征”（Female Athlete Triad）的概念[2]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1229。2007年ACSM将其定义为包含低能量供应（伴或不伴有进食障碍）、月经失调和低骨密度的一种综合征[3]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1231。2014年美国女运动员三联征联盟（Female Athlete Triad Coalition）发布了管理和治疗女运动员三联征的临床指南[4]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1234。
与“女性运动员三联征”相似，从事按体重分级或强调低体重项目（如长跑、自行车、摔跤、体操、游泳、铁人三项等）的男性运动员[5-6]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1536，{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1537同样可出现三种临床征象，即低能量供应（伴或不伴有进食障碍）、低促性腺素性性功能减退症和低骨密度，严重影响男性参训者的身心健康和运动表现。由于发病机制复杂以及可能伴随其他非特异性病症，上述三种征象不一定同时出现，易误诊或漏诊，从而延误治疗。近年来，针对其中一个或多个临床征象只有零散报道[5-6]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1536，{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1537，例如美国著名马拉松运动员赖恩·霍尔（Ryan Hall）即因过度训练造成低睾酮血症而选择退役[7]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1541。直到2016年初，Tenforde等[8]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1522将上述三种临床征象定义为“男性运动员三联征”（male athlete triad），以唤起医学界和科研界对长期参训的男性运动员给予足够重视。 山东体育学院学报第34卷第2期2018年4月 韩书娜，等 “男性运动员三联征”研究进展No.2 2018ACSM最初提出“三联征”概念时仅针对女性运动员，最近国际奥委会（International Olympic Committee，IOC）拓展了“三联征”的概念，将低能量供应对运动员健康的损害作用统称为“运动相对能量缺乏症（relative energy deficiency in sport，RED-S）”[9]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1520。这一概念强调能量限制对男女运动员均可造成负面影响，同时指出低能量供应的危害不仅包括所谓的“三联征”，还包括其他健康问题以及对运动能力和运动表现的不良效应。但随后有学者对“RED-S”的实用性提出质疑并建议仍沿用“三联征”[10]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1521。因此目前“男性运动员三联征”概念是否合理还是使用“RED-S”替代尚无定论。
2 “男性运动员三联征”各组分的临床特点
2.1 低能量供应与进食障碍
由于运动员和教练员坚信保持低体重能够提高运动表现，因此各种控体重行为在运动员（特别是从事按体重分级或强调低体重项目的运动员）中普遍存在。调查发现，男性运动员中67%对自己体重不满意，41%通过节食减重，其他运动员则不同程度地利用增加训练量、使用泻药、催吐等手段达到控体重目的[11]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1240。以体重分级的运动项目中，摔跤运动员常用极端方式进行控体重，据报道泻药、催吐和过度训练等手段的使用率达3%～78%[12]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1242。一项长达8年的膳食与营养调查研究发现，绝大多数男性运动员碳水化合物摄入不足，从事按体重分级或强调低体重项目的男性运动员几乎均存在节食和低能量供应现象[13]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1237。从事球类或团体项目（足球、冰球等）的男性青少年运动员能量摄入充足，约40～60 kcal/kg[14]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1238，而从事强调瘦体重或者控体重项目（如摔跤、柔道、赛马）运动员则能量摄入不足或存在营养缺乏状况[15]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1233。一项针对青少年男性自行车运动员的调查发现其能量摄入（2300 kcal/day）以及钙、铁、VitD和VitB的摄入量均明显低于膳食推荐量[16]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1247。男性大学生中长跑运动员每天健康零食摄入量明显低于球类或团体项目运动员[17]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1245。一项针对男性耐力运动员的调查结果指出，即使比赛期间营养摄入量基本符合推荐水平，但能量的吸收与利用率仍较低[18]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1244。
长期控体重可导致能量供应不足、营养素和矿物质缺乏、营养不良、贫血等而影响健康状况和运动表现，甚至引发心理疾病——进食障碍，包括神经性厌食症、神经性贪食症和非典型性进食障碍。Sundgot-Borgen等的大样本（687名优秀运动员和629名非运动员对照）流行病学调查证实，运动员进食障碍发生率为8%，而非运动员只有0.5%；从事强调瘦体重的男性运动员进食障碍发生率（12.9%）明显低于从事其他项目（4.6%）[19]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1243。因此从事强调瘦体重的男性运动员进食障碍发生率是非运动员的25.8倍（12.9%/0.5%），这与针对女性运动员的数据基本一致。Chapman等的Meta-分析指出，与其他控体重项目相比，只有摔跤运动员进食障碍发病率显著高于非运动员[20]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1241。Ferrand等针对42名男性优秀自行车运动员的调查发现，超过57%的运动员EAT-26（进食障礙量表）评分超过20[21]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1239。进食障碍可进一步加重低能量供应，形成恶性循环。需要强调的是，运动员中非典型性进食障碍发生率较高，后者被认为是进食障碍的亚临床状态，若不及时治疗将发展成为完全意义的进食障碍。值得一提的是，虽然男性进食障碍患病率较低（运动员进食障碍90%～95%为女性），而一旦发生精神疾病其负担更重（尤其是抑郁），且接受心理医疗服务的机会更少，易延误治疗，因此早期有效筛查与干预具有重要意义[22]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1525。
2.2 低促性腺素性性功能减退症
下丘脑-垂体-性腺（hypothalamic-pituitary-gonadal，HPG）轴对于维持生殖、免疫和肌肉骨骼系统功能具有重要作用。下丘脑通过释放促性腺激素释放激素（gonadotropin-releasing hormone，GnRH）调控腺垂体黄体生成素（luteinizing hormone，LH）和卵泡刺激素（follicle stimulating hormone，FSH）的分泌，进而影响睾丸功能。FSH促进睾丸上皮细胞（Sertoli细胞）的生精作用，LH则刺激间质细胞（Leydig细胞）合成和分泌睾酮。女性运动员由于营养不良可发生功能性下丘脑性闭经[23]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1248，月经紊乱（月经稀发或闭经）容易判断，但是少数出现黄体期缺陷和无排卵性月经则较难识别[23]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1248。而男性生殖功能异常往往缺乏客观临床表现，一般采用HPG轴某些性激素（LH、FSH和睾酮）的变化或精液分析间接反映[24]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1249，因此评估男性生殖功能更为复杂。 低能量供应和过度训练是HPG轴功能紊乱的主要原因。调查发现，高水平耐力运动员安静时血清睾酮水平偏低（约下降10%～30%），进行高强度抗阻训练期间睾酮水平出现一过性降低，控体重期间睾酮下降最明显，个别运动员由于皮下脂肪含量过低（<5%）以及心理应激（恐惧训练、害怕受伤等）亦可出现低睾酮血症[25]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}40。Roberts等报道，男性长跑运动员过度训练后睾酮水平下降40%，精子数量降低43%，调整训练负荷后3个月才逐渐恢复正常[24]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1249。Vaamonde等证实，反复力竭运动后血清LH和FSH含量明显下降[26]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1526。因此推测血清睾酮水平下降可能与HPG轴的中枢（神经系统）抑制和外周（睾丸）抑制两方面原因有关。在Wheeler等的研究中，睾酮下降同时不伴有LH和FSH的变化，提示过度训练可直接抑制性腺功能[27]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1527。由于抑制HPG轴功能可导致青春期发育延迟、性功能障碍甚至不育，因此今后的研究应探索HPG轴功能及时恢复的方法（包括药物及非药物手段）。有研究发现，男性禁食过程中给予重组瘦素可维持HPG轴功能，提示瘦素在能量供应不足时对内分泌系统起保护作用[28]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1519。
运动员常出现运动性贫血，其原因与长期训练诱导血浆容量增加导致血液稀释有关，而非红细胞生成减少或者慢性失血造成的，因此属于假性贫血。真性贫血的发生率较低，其中铁缺乏最常见，而低睾酮血症则是贫血较为罕见的原因。研究发现，老年人、代谢综合症以及男性性腺功能减退患者常发生贫血[29-30]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}41，{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}42。在Korsten-Reck等的病例报道中，合并低睾酮血症和贫血的男性运动员在排除缺铁性贫血、巨幼红细胞性贫血、胃肠道慢性失血、吸收不良以及造血系统疾病后，给予性激素替代疗法后贫血得以纠正，进一步证实了雄激素与贫血的关系[5]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1536。控体重、大负荷训练以及能量供应不足等因素协同作用导致HPG轴功能紊乱，进而引起性腺功能减退和贫血[25]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}40。虽然低促性腺素性性功能减退症在男性运动员较为少见，但对于从事强调低体重项目、使用控体重手段或合并进食障碍的运动员若发生贫血，在考虑营养学因素同时应排除HPG轴功能障碍[5-6]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1537，{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1536。
2.3 低骨密度
不同性别运动员均需要维持峰值骨量和最佳骨强度以承受训练负荷的冲击并预防骨折的发生。影响骨代谢的因素包括遗传、环境和行为方式（如饮食和运动等）。男性13～15岁时骨量增长速度最快，一般在20岁左右达到骨量峰值。青春期骨骼正处于发育阶段，若各种原因造成骨密度下降则可能导致峰值骨量降低甚至将来发生骨质疏松和骨折。
由于运动时产生的应力有助于成骨作用，因此从事高冲击性项目的运动员骨矿含量和骨密度均高于非运动员。但调查发现，诸多成年耐力运动员（如长跑）骨密度并未升高甚至低于平均水平（Z值≤-1）（注：Z值为测得的骨密度值与同年龄、同性别、同种族正常人群骨密度相比较得到的标准校正值）。流行病学调查证实，从事低冲击性负荷项目或强调低体重的运动员发生低骨密度、骨量减少甚至骨质疏松的危险性增加[31]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1516。Dolan等发现，男子赛马运动员骨密度明显低于拳击运动员[32]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}44。若将Z值≤-1作为低骨密度的截断值，19%～40%男性青少年长跑运动员低于此阈值[31]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1516。Tenforde等发现，体重指数（body mass index，BMI）≤17.5 kg/m2的男性青少年耐力運动员骨密度Z值≤-1，提示低BMI是骨密度下降以及骨应力性损伤的重要危险因素[31]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1516。虽然男子运动员低BMD的流行病学特点尚不清楚，但目前的研究提示，从事耐力项目以及按体重分级项目的运动员骨健康受损发病率较高。
除训练因素外，低能量供应和内分泌功能失调同样可影响骨骼的健康状态。从事强调瘦体重项目的运动员发生低骨密度甚至骨质疏松的危险性增加。“女性运动员三联征”患者性激素（如雌二醇）水平低下并导致骨密度下降。同样，男性运动员睾酮及其他性激素水平降低亦可引发低骨密度。长跑运动员在大强度训练同时进行能量限制，结果发现骨转换标志物I型胶原N-末端前肽和胰岛素样生长因子1分别下降了15%和17%，而能量平衡的对照组则均无显著性变化[33]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}45，提示能量平衡对于保持骨量具有重要意义。男子赛马运动员骨密度较低可能与为维持低体重而采取各种限食手段有关[32]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}44。Misra等发现，患神经性厌食的男性脊柱、髋骨、股骨颈以及全身骨密度降低，骨形成和骨吸收标志物检测显示骨转换率下降[34]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}46。运动负荷与内分泌对骨健康的影响尚未完全阐明。例如，睾酮水平并不一定与骨密度存在关联，MacDougall等发现，长跑运动员血清睾酮处于正常水平而骨密度低下，可能与血睾酮对训练产生适应以及未进行纵向追踪有关[35]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}47。优秀男子赛艇运动员血睾酮低下而骨密度正常，可能是机械应力对于骨骼的积极作用超过了激素抑制带来的负面效应[36]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}48。 由于骨密度下降，男性运动员在训练中易出现骨应力性损伤（多为应力性骨折），且常为“男性运动员三联征”的首发症状。若就诊时只考虑应力性骨折则易忽略“三联征”中其他组分而造成漏诊，从而延误治疗、影响患者的健康水平和运动表现。因此从事按体重分级或强调低体重项目的男性运动员若反复发生骨应力性损伤，往往预示其很可能同时合并有饮食、内分泌等方面的问题，必要时追查性激素水平和骨密度[31]。
3 “男性运动员三联征”各组分的相互关系与动态变化过程
图1揭示了“男性运动员三联征”中每个组分（临床征象）的动态变化过程。图1右上角和左下角的三角形分别代表健康状态和病理状态。“男性运动员三联征”中每个组分可被认为是一个临床结局，每个临床结局演变过程中相互联系，且均有一个介于健康和疾病之间较宽的过渡谱带。图1中两个三角形之间的双向箭头表示在健康与病理中间过渡状态时的能量供应、HPG轴功能和骨密度。轻、中度能量供应减少可能轻度抑制HPG轴功能及性激素分泌，随之骨量逐渐流失，但不足以影响骨密度降低到病理水平，此时机体处于亚临床功能紊乱状态。随着运动员饮食和训练负荷的变化，其能量供应、HPG轴功能和骨密度沿着过渡范围在不同方向变化。若及时发现并及早干预，亚临床状态有可能逐渐恢复至健康水平；若能量供应进一步减少，加之过度训练，亚临床状态则将演变为病理状态。
“男性运动员三联征”各组分中，低能量供应是核心，可导致内分泌（HPG轴）功能紊乱和骨密度下降，雄激素水平下降又可造成骨密度降低。因此尽管“三联征”各组分相对独立，但又相互关联并以连锁的形式出现，对身心健康造成潜在的、甚至是不可逆转的作用，同时对运动能力和运动表现产生深远影响[25]。
4 “男性运动员三联征”的诊疗与预防措施
在“男性运动员三联征”诊疗中需要注意几点：第一，针对低能量供应状态，ACSM建议具有运动营养学专业背景的注册营养师根据运动员营养评估结果（进食障碍问卷、身体成分、营养状态以及相关血液生化检查）结合从事的运动专项以及训练负荷提出营养膳食的改进和调整建议[8]。第二，当运动员出现“三联征”某个组分时，应当对其他组分同时进行评估。第三，针对“男性运动员三联征”应采取综合干预手段，涉及的人员团队包括临床医师、注册营养师和心理健康医师；在专业运动队和部队，队医/军医应具备“男性运动员三联征”（包括进食障碍）相关背景知识，及时发现并早期干预。第四，低能量供应和过度训练是“男性运动员三联征”的主要原因，因此治疗的首要原则是合理营养和调整训练负荷（即病因治疗），切勿只着眼于对症治疗（如纠正贫血、治疗应力性骨折）；此外临床上对于低促性腺素性性功能减退症患者常采用性激素替代疗法，但这些药物均已被IOC禁用，因此不适于调整运动员的低睾酮血症（若确需治疗用，须向奥委会和单项联合会报批备案），可使用具有调节HPG轴功能的补益中药等进行调理。第五，“男性运动员三联征”治疗与重返训练的建议与指南尚未发布，目前尚无证据表明“女性运动员三联征”管理和治疗指南可适用于“男性运动员三联征”，因此应慎重将女性运动员的数据和结论直接应用于男性[8]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1522。
“男性运动员三联征”重在预防，其措施至少包括（但不限于）以下三个方面：第一，对饮食和训练树立健康的理念并形成健康的行为方式对于预防和改善“男性运动员三联征”至关重要，建议青少年每天应摄入1 000～1 500 mg钙及10～12.5 μg维生素D[37]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1533，通过合理膳食与训练提高运动表现既是运动员的主要目的，同时又可激励其形成健康的饮食习惯。第二，调查发现，自1970年至2006年，世界高水平滑雪运动员BMI下降约4 kg/m2，鉴于此国际滑雪联合会缩短了滑雪比赛距离[38]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1518，其他各体育单项联合会也应修订竞赛规则以减少运動员不健康的控体重行为。第三，相关管理机构可通过增加医疗投入以及健康教育等方式达到运动员健康促进的目的。
5 结论、建议与展望
“男性运动员三联征”临床表现复杂多样，易误诊漏诊。从事按体重分级或强调低体重项目的男性运动员若以反复发作的骨应力性损伤为首发症状，特别是合并相关危险因素（如BMI≤17.5 kg/m2、使用控体重手段等）以及非特异性症状（疲劳、贫血、性功能减退、过度训练综合征等）时，应进一步追查营养状况、HPG轴功能和骨密度。为降低“男性运动员三联征”对参训者身心健康与运动表现造成的不良影响，积极采取预防措施，早发现、早诊断、早治疗尤为必要。
鉴于“男性运动员三联征”流行病学特征、临床特点以及诊治方案等方面尚存在空白，今后应展开大样本、多中心临床研究，倡导使用具有循证依据的有效方法开展科学干预，制定基于临床证据的治疗策略，以促进患者及早康复并重返训练场。同时在预防层面上，提倡早发现、早干预和持续支持原则，强调病因学干预的重要性，积极探寻“三联征”各组分的影响因素（危险因素），制定早期筛查与诊断的方法手段，以避免对运动员身心健康造成不可逆转的影响，进而减少运动伤病的发生率与复发率，最终提高训练效果与运动表现。
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关键词：男性运动员三联征；低能量供应；低促性腺素性功能减退症；低骨密度
中图分类号：G804.5 文献标识码：A 文章编号：1006-2076（2018）02-0075-06
Abstract："Male athlete triad"， representation of low energy availability （with or without eating disorders）， hypogonadotropic hypogonadism and low bone mineral density， severely affected physical and mental health and exercise performance of male athletes. The characteristics of this disease included complicated pathogenesis， diverse clinical manifestation and easy diagnostic errors and missed diagnosis. Male athletes participating in sports of weight class or emphasizing low-body weight initially present with bone stress injury， especially together with risk factors （such as BMI≤17.5 kg/m2， use of body weight control） and related non-specific symptoms （such as fatigue， anemia， defective ejaculation and overtraining syndrome） should investigate nutritional status， function of Osteology， Affiliated Hospital of Logistics University of Chinese People's Armed Police Forces， Tianjin 300162， China； 4. Research Dept.， Shandong Sport University， Jinan 250102， Shandong， China of hypothalamic pituitary gonadal axis and bone mineral density. It was important to reduce adverse effect of "male athlete triad" on physical and mental health and exercise performance of trainees by positive prevent and early detection.
Key words：male athlete triad； low energy availability； hypogonadotropic hypogonadism； low bone mass density
1 “男性運动员三联征”的由来
由于运动的健康效应远大于风险，因此美国运动医学会（American College of Sports Medicine，ACSM）鼓励所有女性参与体力活动和体育运动，但部分女性运动员由于过度训练以及严格控制体重，往往存在进食障碍、功能性下丘脑性闭经和骨质疏松症[1]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1230。Yeager 等1993年首次提出“女运动员三联征”（Female Athlete Triad）的概念[2]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1229。2007年ACSM将其定义为包含低能量供应（伴或不伴有进食障碍）、月经失调和低骨密度的一种综合征[3]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1231。2014年美国女运动员三联征联盟（Female Athlete Triad Coalition）发布了管理和治疗女运动员三联征的临床指南[4]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1234。
与“女性运动员三联征”相似，从事按体重分级或强调低体重项目（如长跑、自行车、摔跤、体操、游泳、铁人三项等）的男性运动员[5-6]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1536，{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1537同样可出现三种临床征象，即低能量供应（伴或不伴有进食障碍）、低促性腺素性性功能减退症和低骨密度，严重影响男性参训者的身心健康和运动表现。由于发病机制复杂以及可能伴随其他非特异性病症，上述三种征象不一定同时出现，易误诊或漏诊，从而延误治疗。近年来，针对其中一个或多个临床征象只有零散报道[5-6]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1536，{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1537，例如美国著名马拉松运动员赖恩·霍尔（Ryan Hall）即因过度训练造成低睾酮血症而选择退役[7]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1541。直到2016年初，Tenforde等[8]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1522将上述三种临床征象定义为“男性运动员三联征”（male athlete triad），以唤起医学界和科研界对长期参训的男性运动员给予足够重视。 山东体育学院学报第34卷第2期2018年4月 韩书娜，等 “男性运动员三联征”研究进展No.2 2018ACSM最初提出“三联征”概念时仅针对女性运动员，最近国际奥委会（International Olympic Committee，IOC）拓展了“三联征”的概念，将低能量供应对运动员健康的损害作用统称为“运动相对能量缺乏症（relative energy deficiency in sport，RED-S）”[9]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1520。这一概念强调能量限制对男女运动员均可造成负面影响，同时指出低能量供应的危害不仅包括所谓的“三联征”，还包括其他健康问题以及对运动能力和运动表现的不良效应。但随后有学者对“RED-S”的实用性提出质疑并建议仍沿用“三联征”[10]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1521。因此目前“男性运动员三联征”概念是否合理还是使用“RED-S”替代尚无定论。
2 “男性运动员三联征”各组分的临床特点
2.1 低能量供应与进食障碍
由于运动员和教练员坚信保持低体重能够提高运动表现，因此各种控体重行为在运动员（特别是从事按体重分级或强调低体重项目的运动员）中普遍存在。调查发现，男性运动员中67%对自己体重不满意，41%通过节食减重，其他运动员则不同程度地利用增加训练量、使用泻药、催吐等手段达到控体重目的[11]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1240。以体重分级的运动项目中，摔跤运动员常用极端方式进行控体重，据报道泻药、催吐和过度训练等手段的使用率达3%～78%[12]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1242。一项长达8年的膳食与营养调查研究发现，绝大多数男性运动员碳水化合物摄入不足，从事按体重分级或强调低体重项目的男性运动员几乎均存在节食和低能量供应现象[13]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1237。从事球类或团体项目（足球、冰球等）的男性青少年运动员能量摄入充足，约40～60 kcal/kg[14]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1238，而从事强调瘦体重或者控体重项目（如摔跤、柔道、赛马）运动员则能量摄入不足或存在营养缺乏状况[15]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1233。一项针对青少年男性自行车运动员的调查发现其能量摄入（2300 kcal/day）以及钙、铁、VitD和VitB的摄入量均明显低于膳食推荐量[16]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1247。男性大学生中长跑运动员每天健康零食摄入量明显低于球类或团体项目运动员[17]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1245。一项针对男性耐力运动员的调查结果指出，即使比赛期间营养摄入量基本符合推荐水平，但能量的吸收与利用率仍较低[18]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1244。
长期控体重可导致能量供应不足、营养素和矿物质缺乏、营养不良、贫血等而影响健康状况和运动表现，甚至引发心理疾病——进食障碍，包括神经性厌食症、神经性贪食症和非典型性进食障碍。Sundgot-Borgen等的大样本（687名优秀运动员和629名非运动员对照）流行病学调查证实，运动员进食障碍发生率为8%，而非运动员只有0.5%；从事强调瘦体重的男性运动员进食障碍发生率（12.9%）明显低于从事其他项目（4.6%）[19]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1243。因此从事强调瘦体重的男性运动员进食障碍发生率是非运动员的25.8倍（12.9%/0.5%），这与针对女性运动员的数据基本一致。Chapman等的Meta-分析指出，与其他控体重项目相比，只有摔跤运动员进食障碍发病率显著高于非运动员[20]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1241。Ferrand等针对42名男性优秀自行车运动员的调查发现，超过57%的运动员EAT-26（进食障礙量表）评分超过20[21]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1239。进食障碍可进一步加重低能量供应，形成恶性循环。需要强调的是，运动员中非典型性进食障碍发生率较高，后者被认为是进食障碍的亚临床状态，若不及时治疗将发展成为完全意义的进食障碍。值得一提的是，虽然男性进食障碍患病率较低（运动员进食障碍90%～95%为女性），而一旦发生精神疾病其负担更重（尤其是抑郁），且接受心理医疗服务的机会更少，易延误治疗，因此早期有效筛查与干预具有重要意义[22]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1525。
2.2 低促性腺素性性功能减退症
下丘脑-垂体-性腺（hypothalamic-pituitary-gonadal，HPG）轴对于维持生殖、免疫和肌肉骨骼系统功能具有重要作用。下丘脑通过释放促性腺激素释放激素（gonadotropin-releasing hormone，GnRH）调控腺垂体黄体生成素（luteinizing hormone，LH）和卵泡刺激素（follicle stimulating hormone，FSH）的分泌，进而影响睾丸功能。FSH促进睾丸上皮细胞（Sertoli细胞）的生精作用，LH则刺激间质细胞（Leydig细胞）合成和分泌睾酮。女性运动员由于营养不良可发生功能性下丘脑性闭经[23]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1248，月经紊乱（月经稀发或闭经）容易判断，但是少数出现黄体期缺陷和无排卵性月经则较难识别[23]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1248。而男性生殖功能异常往往缺乏客观临床表现，一般采用HPG轴某些性激素（LH、FSH和睾酮）的变化或精液分析间接反映[24]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1249，因此评估男性生殖功能更为复杂。 低能量供应和过度训练是HPG轴功能紊乱的主要原因。调查发现，高水平耐力运动员安静时血清睾酮水平偏低（约下降10%～30%），进行高强度抗阻训练期间睾酮水平出现一过性降低，控体重期间睾酮下降最明显，个别运动员由于皮下脂肪含量过低（<5%）以及心理应激（恐惧训练、害怕受伤等）亦可出现低睾酮血症[25]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}40。Roberts等报道，男性长跑运动员过度训练后睾酮水平下降40%，精子数量降低43%，调整训练负荷后3个月才逐渐恢复正常[24]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1249。Vaamonde等证实，反复力竭运动后血清LH和FSH含量明显下降[26]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1526。因此推测血清睾酮水平下降可能与HPG轴的中枢（神经系统）抑制和外周（睾丸）抑制两方面原因有关。在Wheeler等的研究中，睾酮下降同时不伴有LH和FSH的变化，提示过度训练可直接抑制性腺功能[27]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1527。由于抑制HPG轴功能可导致青春期发育延迟、性功能障碍甚至不育，因此今后的研究应探索HPG轴功能及时恢复的方法（包括药物及非药物手段）。有研究发现，男性禁食过程中给予重组瘦素可维持HPG轴功能，提示瘦素在能量供应不足时对内分泌系统起保护作用[28]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1519。
运动员常出现运动性贫血，其原因与长期训练诱导血浆容量增加导致血液稀释有关，而非红细胞生成减少或者慢性失血造成的，因此属于假性贫血。真性贫血的发生率较低，其中铁缺乏最常见，而低睾酮血症则是贫血较为罕见的原因。研究发现，老年人、代谢综合症以及男性性腺功能减退患者常发生贫血[29-30]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}41，{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}42。在Korsten-Reck等的病例报道中，合并低睾酮血症和贫血的男性运动员在排除缺铁性贫血、巨幼红细胞性贫血、胃肠道慢性失血、吸收不良以及造血系统疾病后，给予性激素替代疗法后贫血得以纠正，进一步证实了雄激素与贫血的关系[5]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1536。控体重、大负荷训练以及能量供应不足等因素协同作用导致HPG轴功能紊乱，进而引起性腺功能减退和贫血[25]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}40。虽然低促性腺素性性功能减退症在男性运动员较为少见，但对于从事强调低体重项目、使用控体重手段或合并进食障碍的运动员若发生贫血，在考虑营养学因素同时应排除HPG轴功能障碍[5-6]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1537，{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1536。
2.3 低骨密度
不同性别运动员均需要维持峰值骨量和最佳骨强度以承受训练负荷的冲击并预防骨折的发生。影响骨代谢的因素包括遗传、环境和行为方式（如饮食和运动等）。男性13～15岁时骨量增长速度最快，一般在20岁左右达到骨量峰值。青春期骨骼正处于发育阶段，若各种原因造成骨密度下降则可能导致峰值骨量降低甚至将来发生骨质疏松和骨折。
由于运动时产生的应力有助于成骨作用，因此从事高冲击性项目的运动员骨矿含量和骨密度均高于非运动员。但调查发现，诸多成年耐力运动员（如长跑）骨密度并未升高甚至低于平均水平（Z值≤-1）（注：Z值为测得的骨密度值与同年龄、同性别、同种族正常人群骨密度相比较得到的标准校正值）。流行病学调查证实，从事低冲击性负荷项目或强调低体重的运动员发生低骨密度、骨量减少甚至骨质疏松的危险性增加[31]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1516。Dolan等发现，男子赛马运动员骨密度明显低于拳击运动员[32]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}44。若将Z值≤-1作为低骨密度的截断值，19%～40%男性青少年长跑运动员低于此阈值[31]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1516。Tenforde等发现，体重指数（body mass index，BMI）≤17.5 kg/m2的男性青少年耐力運动员骨密度Z值≤-1，提示低BMI是骨密度下降以及骨应力性损伤的重要危险因素[31]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1516。虽然男子运动员低BMD的流行病学特点尚不清楚，但目前的研究提示，从事耐力项目以及按体重分级项目的运动员骨健康受损发病率较高。
除训练因素外，低能量供应和内分泌功能失调同样可影响骨骼的健康状态。从事强调瘦体重项目的运动员发生低骨密度甚至骨质疏松的危险性增加。“女性运动员三联征”患者性激素（如雌二醇）水平低下并导致骨密度下降。同样，男性运动员睾酮及其他性激素水平降低亦可引发低骨密度。长跑运动员在大强度训练同时进行能量限制，结果发现骨转换标志物I型胶原N-末端前肽和胰岛素样生长因子1分别下降了15%和17%，而能量平衡的对照组则均无显著性变化[33]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}45，提示能量平衡对于保持骨量具有重要意义。男子赛马运动员骨密度较低可能与为维持低体重而采取各种限食手段有关[32]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}44。Misra等发现，患神经性厌食的男性脊柱、髋骨、股骨颈以及全身骨密度降低，骨形成和骨吸收标志物检测显示骨转换率下降[34]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}46。运动负荷与内分泌对骨健康的影响尚未完全阐明。例如，睾酮水平并不一定与骨密度存在关联，MacDougall等发现，长跑运动员血清睾酮处于正常水平而骨密度低下，可能与血睾酮对训练产生适应以及未进行纵向追踪有关[35]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}47。优秀男子赛艇运动员血睾酮低下而骨密度正常，可能是机械应力对于骨骼的积极作用超过了激素抑制带来的负面效应[36]ADDINKYMRREF{A1B87CEC-871D-4DCF-ADCA-37F27FFA21B1}48。 由于骨密度下降，男性运动员在训练中易出现骨应力性损伤（多为应力性骨折），且常为“男性运动员三联征”的首发症状。若就诊时只考虑应力性骨折则易忽略“三联征”中其他组分而造成漏诊，从而延误治疗、影响患者的健康水平和运动表现。因此从事按体重分级或强调低体重项目的男性运动员若反复发生骨应力性损伤，往往预示其很可能同时合并有饮食、内分泌等方面的问题，必要时追查性激素水平和骨密度[31]。
3 “男性运动员三联征”各组分的相互关系与动态变化过程
图1揭示了“男性运动员三联征”中每个组分（临床征象）的动态变化过程。图1右上角和左下角的三角形分别代表健康状态和病理状态。“男性运动员三联征”中每个组分可被认为是一个临床结局，每个临床结局演变过程中相互联系，且均有一个介于健康和疾病之间较宽的过渡谱带。图1中两个三角形之间的双向箭头表示在健康与病理中间过渡状态时的能量供应、HPG轴功能和骨密度。轻、中度能量供应减少可能轻度抑制HPG轴功能及性激素分泌，随之骨量逐渐流失，但不足以影响骨密度降低到病理水平，此时机体处于亚临床功能紊乱状态。随着运动员饮食和训练负荷的变化，其能量供应、HPG轴功能和骨密度沿着过渡范围在不同方向变化。若及时发现并及早干预，亚临床状态有可能逐渐恢复至健康水平；若能量供应进一步减少，加之过度训练，亚临床状态则将演变为病理状态。
“男性运动员三联征”各组分中，低能量供应是核心，可导致内分泌（HPG轴）功能紊乱和骨密度下降，雄激素水平下降又可造成骨密度降低。因此尽管“三联征”各组分相对独立，但又相互关联并以连锁的形式出现，对身心健康造成潜在的、甚至是不可逆转的作用，同时对运动能力和运动表现产生深远影响[25]。
4 “男性运动员三联征”的诊疗与预防措施
在“男性运动员三联征”诊疗中需要注意几点：第一，针对低能量供应状态，ACSM建议具有运动营养学专业背景的注册营养师根据运动员营养评估结果（进食障碍问卷、身体成分、营养状态以及相关血液生化检查）结合从事的运动专项以及训练负荷提出营养膳食的改进和调整建议[8]。第二，当运动员出现“三联征”某个组分时，应当对其他组分同时进行评估。第三，针对“男性运动员三联征”应采取综合干预手段，涉及的人员团队包括临床医师、注册营养师和心理健康医师；在专业运动队和部队，队医/军医应具备“男性运动员三联征”（包括进食障碍）相关背景知识，及时发现并早期干预。第四，低能量供应和过度训练是“男性运动员三联征”的主要原因，因此治疗的首要原则是合理营养和调整训练负荷（即病因治疗），切勿只着眼于对症治疗（如纠正贫血、治疗应力性骨折）；此外临床上对于低促性腺素性性功能减退症患者常采用性激素替代疗法，但这些药物均已被IOC禁用，因此不适于调整运动员的低睾酮血症（若确需治疗用，须向奥委会和单项联合会报批备案），可使用具有调节HPG轴功能的补益中药等进行调理。第五，“男性运动员三联征”治疗与重返训练的建议与指南尚未发布，目前尚无证据表明“女性运动员三联征”管理和治疗指南可适用于“男性运动员三联征”，因此应慎重将女性运动员的数据和结论直接应用于男性[8]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1522。
“男性运动员三联征”重在预防，其措施至少包括（但不限于）以下三个方面：第一，对饮食和训练树立健康的理念并形成健康的行为方式对于预防和改善“男性运动员三联征”至关重要，建议青少年每天应摄入1 000～1 500 mg钙及10～12.5 μg维生素D[37]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1533，通过合理膳食与训练提高运动表现既是运动员的主要目的，同时又可激励其形成健康的饮食习惯。第二，调查发现，自1970年至2006年，世界高水平滑雪运动员BMI下降约4 kg/m2，鉴于此国际滑雪联合会缩短了滑雪比赛距离[38]ADDINKYMRREF{9C2D1312-38C2-4076-8534-63ADFD6967A3}1518，其他各体育单项联合会也应修订竞赛规则以减少运動员不健康的控体重行为。第三，相关管理机构可通过增加医疗投入以及健康教育等方式达到运动员健康促进的目的。
5 结论、建议与展望
“男性运动员三联征”临床表现复杂多样，易误诊漏诊。从事按体重分级或强调低体重项目的男性运动员若以反复发作的骨应力性损伤为首发症状，特别是合并相关危险因素（如BMI≤17.5 kg/m2、使用控体重手段等）以及非特异性症状（疲劳、贫血、性功能减退、过度训练综合征等）时，应进一步追查营养状况、HPG轴功能和骨密度。为降低“男性运动员三联征”对参训者身心健康与运动表现造成的不良影响，积极采取预防措施，早发现、早诊断、早治疗尤为必要。
鉴于“男性运动员三联征”流行病学特征、临床特点以及诊治方案等方面尚存在空白，今后应展开大样本、多中心临床研究，倡导使用具有循证依据的有效方法开展科学干预，制定基于临床证据的治疗策略，以促进患者及早康复并重返训练场。同时在预防层面上，提倡早发现、早干预和持续支持原则，强调病因学干预的重要性，积极探寻“三联征”各组分的影响因素（危险因素），制定早期筛查与诊断的方法手段，以避免对运动员身心健康造成不可逆转的影响，进而减少运动伤病的发生率与复发率，最终提高训练效果与运动表现。
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