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[摘要]目的探讨上消化道术后手术部位感染常见的细菌种类及其耐药性。方法回顾性分析2011年1月—2016年2月我院普通外科的113例上消化道术后手术部位感染病人的细菌培养及药敏资料。结果113例病人共送检标本115份，培养出细菌135株，其中革兰阴性杆菌109株（80.7%），革兰阳性球菌20株（14.8%），真菌6株（4.4%）;常见的感染菌依次为铜绿假单胞菌38株（28.2%），大肠埃希菌30株（22.2%），肺炎克雷伯杆菌17株（12.6%），鲍曼不动杆菌10株（7.4%），阴沟肠杆菌10株（7.4%），均为肠道内正常居留菌。上述常见革兰阴性杆菌对一二代头孢类抗生素的耐药率多在50%左右，大肠埃希菌、肺炎克雷伯杆菌及阴沟肠杆菌对亚胺培南、美罗培南的耐药率均较低。结论上消化道术后病人手术部位感染的病原菌以革兰阴性杆菌为主，为控制感染及耐药菌播散，需合理应用抗生素。
[关键词]外科伤口感染;上胃肠道;消化系统外科手术;细菌;抗药性，微生物
[中图分类号]R656;R619.3[文献标志码]A[文章编号] 2096-5532（2018）06-0721-04
ISOLATION AND DRUG RESISTANCE OF BACTERIA IN SURGICAL SITE INFECTION AFTER UPPER GASTROINTESTINAL SURGERY NIU Dongguang， LI Chen， FANG Hongchun， QUAN Lin， LIU Peng， DING Lianan（Gastrointestinal Surgery Department， The Affiliated Hospital of Qingdao University， Qingdao 266100， China）
[ABSTRACT]ObjectiveTo investigate the bacteria causing surgical site infection after upper gastrointestinal surgery and their drug resistance. MethodsA retrospective analysis was performed for bacterial culture and drug sensitivity data of 113 patients with surgical site infection after upper gastrointestinal surgery who were treated in the Department of General Surgery in our hospital from January 2011 to February 2016. ResultsA total of 115 specimens were collected from these patients. A total of 135 strains were cultured， among which there were 109 strains （80.7%） of Gram-negative bacilli， 20 strains （14.8%） of Gram-positive cocci， and 6 strains （4.4%） of fungi. Common bacteria included Pseudomonas aeruginosa （38 strains， 28.2%）， Escheri-chia coli （30 strains， 22.2%）， Klebsiella pneumoniae （17 strains， 12.6%）， Acinetobacter baumannii （10 strains， 7.4%）， and Enterobacter cloacae （10 strains， 7.4%）， and all of them were normal intestinal inhabitants. The Gram-negative bacilli had a drug resistance rate of about 50% to the first-and second-generation cephalosporins， and Escherichia coli， Klebsiella pneumoniae， and Enterobacter cloacae had a low drug resistance rate to imipenem and meropenem. ConclusionGram-negative bacilli are the main pathogenic bacteria of surgical site infection in patients after upper gastrointestinal surgery. Antibiotics should be rationally used to control infection and the spread of drug-resistant bacteria.
[KEY WORDS]surgical wound infection; upper gastrointestinal tract; digestive system surgical procedures; bacteria; drug resistance， microbial
手術部位感染（SSI）是指无植入物手术后30 d内、有植入物（如人工心脏瓣膜、人造血管、机械心脏、人工关节等）手术后1年内发生的与手术相关的感染，包括浅表切口感染、深部切口感染以及器官或腔隙感染[1-2]。SSI不仅可影响病人术后生活质量，增加病人的痛苦，延长住院时间，加重经济负担，还可增加住院病人死亡率[3-4]。SSI是常见的院内感染，也是外科术后常见的并发症，尤其在胃肠外科发生率较高。上消化道SSI多由细菌引起，但若等待细菌培养结果，有延误病情的可能[5]。在怀疑或明确有院内感染，尤其是SSI时，应根据细菌谱和细菌耐药性特点，及时经验性地选用抗生素。本文旨在探讨上消化道术后SSI常见的细菌种类及其耐药性特点，以期为SSI病人能够早期合理应用抗生素提供参考，以避免耐药菌的产生及严重并发症的发生。 1资料与方法
1.1一般资料
收集2011年1月—2016年2月我院普通外科的上消化道术后SSI病人113例，男68例，女45例;年龄38～78岁，平均（58.5±14.5）岁。其中行根治性远端胃切除术77例，行根治性全胃切除术33例，行胰十二指肠切除术9例。本文113例SSI病人中，切口浅表感染3例（2.6%），切口深部感染28例（24.7%），器官-腔隙感染82例（72.6%）。病人术前均无感染，糖尿病择期手术者控制血糖于正常范围内，围手术期均严格采取中华医学会外科感染学组推荐的针对性预防措施。不同手术的SSI分布情况见表1。
1.2细菌鉴定及药敏试验
从疑似感染部位处收集标本（手术切口疑似感染处的引流条、引流液、分泌物，放置引流管处脓性引流液及脓性分泌物，腹腔穿刺引流液），送我院检验科进行细菌培养和药物敏感性测定。培养细菌鉴定应用法国生物梅里埃公司的细菌自动鉴定仪，药敏试验采用英国OXOID公司的MVELLER-HINTON技术。医院感染按国家卫生部下发的《医院感染诊断标准（试行）》确定。
2结果
2.1细菌种类
本文病人共送检标本115份，培养出细菌135株。其中葡萄球菌13株（9.7%），包括凝固酶阴性葡萄球菌8株、金黄色葡萄球菌3株、表皮葡萄球菌2株;肠球菌7株（5.2%），均为粪肠球菌;真菌6株（4.4%），包括白假丝酵母菌5株以及热带假丝酵母菌1株;其余109株（80.7%）均为革兰阴性杆菌，包括铜绿假单胞菌38株（28.2%），大肠埃希菌30株（22.2%），肺炎克雷伯杆菌17株（12.6%），鲍曼不动杆菌10株（7.4%），阴沟肠杆菌10株（7.4%），脆弱拟杆菌2株（1.5%），产气荚膜梭菌2株（1.5%）。
2.2细菌耐药情况
2.2.1革兰阴性杆菌铜绿假单胞菌对一二代头孢的耐药率高，对三四代头孢的耐药率为20%～30%，对亚胺培南和美罗培南的耐药率则分别为31.2% 和23.6%，对环丙沙星的耐药率为15.8%，对头孢哌酮-舒巴坦的耐药率为7.9%，仅对多黏菌素E无耐药。鲍曼不动杆菌仅对头孢哌酮-舒巴坦和多黏菌素E的耐药率较低。大肠埃希菌、肺炎克雷伯杆菌及阴沟肠杆菌对亚胺培南、美罗培南的耐药率均较低，但对一二代头孢的耐药率多在50%左右。见表2。铜绿假单胞菌、阴沟肠杆菌、鲍曼不动杆菌、肺炎克雷伯杆菌、大肠埃希菌超廣谱β-内酰胺酶（ESBLs）的产率分别为0、40.0%（4株）、50.0%（5株）、41.2%（7株）、26.7%（8株）。
2.2.2革兰阳性球菌和真菌葡萄球菌13株均对甲氧西林耐药，对万古霉素敏感;肠球菌7株均对万古霉素敏感。真菌6株对氟康唑、酮康唑及两性霉素B等抗真菌药物均敏感。
3讨论
胃肠外科手术多有消化道的开放，而胃肠道又是人体最大的细菌库，故此类手术多为污染性手术，是SSI发生的一个重要危险因素。SSI尤其是未有效控制的器官-腔隙感染常与消化道瘘交织在一起，是导致病人术后严重并发症甚至死亡的一个重要原因。当出现严重感染症状或细菌培养为阳性结果时，往往已错失最佳的处理时间。因此，及时预测及发现可能的感染，早期介入处理以及合理地经验性应用抗生素就显得特别重要。
SSI是外科病人最需要、也是最可能被预防的医院获得性感染[6]。即便采取了中华医学会外科感染学组推荐的针对性预防措施，我科SSI的发生率也在7.5%左右[7-8]。本研究中的SSI病人多为恶性肿瘤病人，术前或多或少地存在营养不良，其免疫力及抵抗力均弱于非肿瘤病人，加之术中胃肠内容物可污染腹腔，术后病人因高龄、疼痛等各种原因活动较少使得肠功能恢复较慢，营养状况、机体抵抗力及免疫力难以短期提高，这些都可能是发生SSI的原因。随着腔镜技术的普及和发展，腔镜手术切口浅表感染的发生率较开腹手术明显降低[9]。我科近年来腔镜手术比例明显增加，且病人切口感染多在出院后发现，仅行换药处理并未行细菌培养检查，加之所选取的病人均行上消化道限期手术而非下消化道手术，故本研究统计的切口浅表感染的比例较低。而器官-腔隙感染易与消化道瘘交织在一起加重病情，且病人多为在院或再次收住院病人，临床医生相对重视，行引流液培养等临床干预较多，所以本研究统计的器官-腔隙感染的病例较多。
本文SSI病人临床感染标本检出的菌株，均为肠道正常居留菌，主要为革兰阴性杆菌[10]。检出的革兰阴性杆菌中铜绿假单胞菌（28.2%）、大肠埃希菌（22.2%）、肺炎克雷伯杆菌（12.6%）和鲍曼不动杆菌（7.4%）居前4位，与全国细菌监测报道相似，仅次序存在差异[11-13]。国内有文献报道，腹腔感染细菌检出以大肠埃希菌居首位，这与其资料统计包括下消化道的结直肠手术有关，而本研究仅探讨上消化道术后SSI。消化道不同部位病原菌的分布不同[14]，故上消化道术后铜绿假单胞菌的检出率最高，而多出现在下消化道的大肠埃希菌检出率居次。
可能存在的围手术期抗生素应用不合理、抗菌谱和疾病谱的改变、高龄、长期住院等因素，使得细菌极易耐药或一出现即为耐药菌。近期卫生部进一步规范抗生素的应用后，细菌的耐药性及阴性杆菌ESBLs的检出率均有所降低[15-16]。本研究中铜绿假单胞菌、阴沟肠杆菌、鲍曼不动杆菌、肺炎克雷伯杆菌、大肠埃希菌ESBLs的产率分别为0、40.0%、50.0%、41.2%、26.7%，ESBLs的检出率较低，其原因可能与近期抗生素（尤其是三代头孢）使用强度明显下降有关。上述菌株对碳青霉烯类抗生素全部敏感，但对头孢类抗生素的耐药率均在50%以上，可见头孢类抗生素在治疗此类细菌感染中已无优势。但上述菌株对含酶抑制剂的三代头孢耐药率较低，仍可以作为一线用药。
本研究中检出率最高的铜绿假单胞菌，对头孢类抗生素的耐药率为30%左右，其中头孢吡肟的耐药率为31.2%，头孢他啶的耐药率为28.9%，提示铜绿假单胞菌感染后仅通过头孢类抗生素升级换代控制感染可能难以奏效。铜绿假单胞菌对亚胺培南的耐药率为31.2%，对美罗培南的耐药率为23.6%，与有关研究的结果相吻合[13，17];对头孢哌酮-舒巴坦的耐药率为7.9%，较有关研究结果显示的耐药率偏低[11，13，17]。本研究中铜绿假单胞菌对环丙沙星的耐药率为15.8%，低于头孢类抗生素。因此，对于高度怀疑铜绿假单胞菌感染的病人，可尝试将环丙沙星等喹诺酮类药物或含酶抑制剂的三代头孢作为一线用药，但不推荐碳青霉烯类药物作为二线用药。本研究显示，检出率居第2位的鲍曼不动杆菌对碳青霉烯类的耐药率可达50.0%，虽然对含酶抑制剂的三代头孢耐药率较低（10.0%），但在所检出菌株中仍属最高，仅对多黏菌素类敏感无耐药。2010年我国CHINET监测数据显示，一旦怀疑或确定为鲍曼不动杆菌引起的脓毒症，高级别、强有力的抗感染治疗已不可避免，必要时可联用多黏菌素[18]。 总之，上消化道术后病人SSI的病原菌以革兰阴性杆菌为主，明确其常见的细菌种类及耐药性特点，有助于合理应用抗生素，从而控制感染。
[参考文献]
[1]中华人民共和国卫生部. 医院感染诊断标准（试行）[S/OL]. 卫医发[2001]2号[2017-04-01]. http：//www.moh.gov.cn/mohyzs/s3593/200804/18625.shtml.
[2]HORAN T C， GAYNES R P， MARTONE W J， et al. CDC definitions of nosocomial surgical site infections，1992： a modification of CDC definitions of surgical wound infections[J]. American Journal of Infection Control，1992，20（5）：271-274.
[3]MAHMOUD N N， TURPIN R S， YANG Guiping， et al. Impact of surgical site infections on length of stay and costs in selected colorectal procedures[J]. Surgical Infections， 2009，10（6）：539-544.
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[关键词]外科伤口感染;上胃肠道;消化系统外科手术;细菌;抗药性，微生物
[中图分类号]R656;R619.3[文献标志码]A[文章编号] 2096-5532（2018）06-0721-04
ISOLATION AND DRUG RESISTANCE OF BACTERIA IN SURGICAL SITE INFECTION AFTER UPPER GASTROINTESTINAL SURGERY NIU Dongguang， LI Chen， FANG Hongchun， QUAN Lin， LIU Peng， DING Lianan（Gastrointestinal Surgery Department， The Affiliated Hospital of Qingdao University， Qingdao 266100， China）
[ABSTRACT]ObjectiveTo investigate the bacteria causing surgical site infection after upper gastrointestinal surgery and their drug resistance. MethodsA retrospective analysis was performed for bacterial culture and drug sensitivity data of 113 patients with surgical site infection after upper gastrointestinal surgery who were treated in the Department of General Surgery in our hospital from January 2011 to February 2016. ResultsA total of 115 specimens were collected from these patients. A total of 135 strains were cultured， among which there were 109 strains （80.7%） of Gram-negative bacilli， 20 strains （14.8%） of Gram-positive cocci， and 6 strains （4.4%） of fungi. Common bacteria included Pseudomonas aeruginosa （38 strains， 28.2%）， Escheri-chia coli （30 strains， 22.2%）， Klebsiella pneumoniae （17 strains， 12.6%）， Acinetobacter baumannii （10 strains， 7.4%）， and Enterobacter cloacae （10 strains， 7.4%）， and all of them were normal intestinal inhabitants. The Gram-negative bacilli had a drug resistance rate of about 50% to the first-and second-generation cephalosporins， and Escherichia coli， Klebsiella pneumoniae， and Enterobacter cloacae had a low drug resistance rate to imipenem and meropenem. ConclusionGram-negative bacilli are the main pathogenic bacteria of surgical site infection in patients after upper gastrointestinal surgery. Antibiotics should be rationally used to control infection and the spread of drug-resistant bacteria.
[KEY WORDS]surgical wound infection; upper gastrointestinal tract; digestive system surgical procedures; bacteria; drug resistance， microbial
手術部位感染（SSI）是指无植入物手术后30 d内、有植入物（如人工心脏瓣膜、人造血管、机械心脏、人工关节等）手术后1年内发生的与手术相关的感染，包括浅表切口感染、深部切口感染以及器官或腔隙感染[1-2]。SSI不仅可影响病人术后生活质量，增加病人的痛苦，延长住院时间，加重经济负担，还可增加住院病人死亡率[3-4]。SSI是常见的院内感染，也是外科术后常见的并发症，尤其在胃肠外科发生率较高。上消化道SSI多由细菌引起，但若等待细菌培养结果，有延误病情的可能[5]。在怀疑或明确有院内感染，尤其是SSI时，应根据细菌谱和细菌耐药性特点，及时经验性地选用抗生素。本文旨在探讨上消化道术后SSI常见的细菌种类及其耐药性特点，以期为SSI病人能够早期合理应用抗生素提供参考，以避免耐药菌的产生及严重并发症的发生。 1资料与方法
1.1一般资料
收集2011年1月—2016年2月我院普通外科的上消化道术后SSI病人113例，男68例，女45例;年龄38～78岁，平均（58.5±14.5）岁。其中行根治性远端胃切除术77例，行根治性全胃切除术33例，行胰十二指肠切除术9例。本文113例SSI病人中，切口浅表感染3例（2.6%），切口深部感染28例（24.7%），器官-腔隙感染82例（72.6%）。病人术前均无感染，糖尿病择期手术者控制血糖于正常范围内，围手术期均严格采取中华医学会外科感染学组推荐的针对性预防措施。不同手术的SSI分布情况见表1。
1.2细菌鉴定及药敏试验
从疑似感染部位处收集标本（手术切口疑似感染处的引流条、引流液、分泌物，放置引流管处脓性引流液及脓性分泌物，腹腔穿刺引流液），送我院检验科进行细菌培养和药物敏感性测定。培养细菌鉴定应用法国生物梅里埃公司的细菌自动鉴定仪，药敏试验采用英国OXOID公司的MVELLER-HINTON技术。医院感染按国家卫生部下发的《医院感染诊断标准（试行）》确定。
2结果
2.1细菌种类
本文病人共送检标本115份，培养出细菌135株。其中葡萄球菌13株（9.7%），包括凝固酶阴性葡萄球菌8株、金黄色葡萄球菌3株、表皮葡萄球菌2株;肠球菌7株（5.2%），均为粪肠球菌;真菌6株（4.4%），包括白假丝酵母菌5株以及热带假丝酵母菌1株;其余109株（80.7%）均为革兰阴性杆菌，包括铜绿假单胞菌38株（28.2%），大肠埃希菌30株（22.2%），肺炎克雷伯杆菌17株（12.6%），鲍曼不动杆菌10株（7.4%），阴沟肠杆菌10株（7.4%），脆弱拟杆菌2株（1.5%），产气荚膜梭菌2株（1.5%）。
2.2细菌耐药情况
2.2.1革兰阴性杆菌铜绿假单胞菌对一二代头孢的耐药率高，对三四代头孢的耐药率为20%～30%，对亚胺培南和美罗培南的耐药率则分别为31.2% 和23.6%，对环丙沙星的耐药率为15.8%，对头孢哌酮-舒巴坦的耐药率为7.9%，仅对多黏菌素E无耐药。鲍曼不动杆菌仅对头孢哌酮-舒巴坦和多黏菌素E的耐药率较低。大肠埃希菌、肺炎克雷伯杆菌及阴沟肠杆菌对亚胺培南、美罗培南的耐药率均较低，但对一二代头孢的耐药率多在50%左右。见表2。铜绿假单胞菌、阴沟肠杆菌、鲍曼不动杆菌、肺炎克雷伯杆菌、大肠埃希菌超廣谱β-内酰胺酶（ESBLs）的产率分别为0、40.0%（4株）、50.0%（5株）、41.2%（7株）、26.7%（8株）。
2.2.2革兰阳性球菌和真菌葡萄球菌13株均对甲氧西林耐药，对万古霉素敏感;肠球菌7株均对万古霉素敏感。真菌6株对氟康唑、酮康唑及两性霉素B等抗真菌药物均敏感。
3讨论
胃肠外科手术多有消化道的开放，而胃肠道又是人体最大的细菌库，故此类手术多为污染性手术，是SSI发生的一个重要危险因素。SSI尤其是未有效控制的器官-腔隙感染常与消化道瘘交织在一起，是导致病人术后严重并发症甚至死亡的一个重要原因。当出现严重感染症状或细菌培养为阳性结果时，往往已错失最佳的处理时间。因此，及时预测及发现可能的感染，早期介入处理以及合理地经验性应用抗生素就显得特别重要。
SSI是外科病人最需要、也是最可能被预防的医院获得性感染[6]。即便采取了中华医学会外科感染学组推荐的针对性预防措施，我科SSI的发生率也在7.5%左右[7-8]。本研究中的SSI病人多为恶性肿瘤病人，术前或多或少地存在营养不良，其免疫力及抵抗力均弱于非肿瘤病人，加之术中胃肠内容物可污染腹腔，术后病人因高龄、疼痛等各种原因活动较少使得肠功能恢复较慢，营养状况、机体抵抗力及免疫力难以短期提高，这些都可能是发生SSI的原因。随着腔镜技术的普及和发展，腔镜手术切口浅表感染的发生率较开腹手术明显降低[9]。我科近年来腔镜手术比例明显增加，且病人切口感染多在出院后发现，仅行换药处理并未行细菌培养检查，加之所选取的病人均行上消化道限期手术而非下消化道手术，故本研究统计的切口浅表感染的比例较低。而器官-腔隙感染易与消化道瘘交织在一起加重病情，且病人多为在院或再次收住院病人，临床医生相对重视，行引流液培养等临床干预较多，所以本研究统计的器官-腔隙感染的病例较多。
本文SSI病人临床感染标本检出的菌株，均为肠道正常居留菌，主要为革兰阴性杆菌[10]。检出的革兰阴性杆菌中铜绿假单胞菌（28.2%）、大肠埃希菌（22.2%）、肺炎克雷伯杆菌（12.6%）和鲍曼不动杆菌（7.4%）居前4位，与全国细菌监测报道相似，仅次序存在差异[11-13]。国内有文献报道，腹腔感染细菌检出以大肠埃希菌居首位，这与其资料统计包括下消化道的结直肠手术有关，而本研究仅探讨上消化道术后SSI。消化道不同部位病原菌的分布不同[14]，故上消化道术后铜绿假单胞菌的检出率最高，而多出现在下消化道的大肠埃希菌检出率居次。
可能存在的围手术期抗生素应用不合理、抗菌谱和疾病谱的改变、高龄、长期住院等因素，使得细菌极易耐药或一出现即为耐药菌。近期卫生部进一步规范抗生素的应用后，细菌的耐药性及阴性杆菌ESBLs的检出率均有所降低[15-16]。本研究中铜绿假单胞菌、阴沟肠杆菌、鲍曼不动杆菌、肺炎克雷伯杆菌、大肠埃希菌ESBLs的产率分别为0、40.0%、50.0%、41.2%、26.7%，ESBLs的检出率较低，其原因可能与近期抗生素（尤其是三代头孢）使用强度明显下降有关。上述菌株对碳青霉烯类抗生素全部敏感，但对头孢类抗生素的耐药率均在50%以上，可见头孢类抗生素在治疗此类细菌感染中已无优势。但上述菌株对含酶抑制剂的三代头孢耐药率较低，仍可以作为一线用药。
本研究中检出率最高的铜绿假单胞菌，对头孢类抗生素的耐药率为30%左右，其中头孢吡肟的耐药率为31.2%，头孢他啶的耐药率为28.9%，提示铜绿假单胞菌感染后仅通过头孢类抗生素升级换代控制感染可能难以奏效。铜绿假单胞菌对亚胺培南的耐药率为31.2%，对美罗培南的耐药率为23.6%，与有关研究的结果相吻合[13，17];对头孢哌酮-舒巴坦的耐药率为7.9%，较有关研究结果显示的耐药率偏低[11，13，17]。本研究中铜绿假单胞菌对环丙沙星的耐药率为15.8%，低于头孢类抗生素。因此，对于高度怀疑铜绿假单胞菌感染的病人，可尝试将环丙沙星等喹诺酮类药物或含酶抑制剂的三代头孢作为一线用药，但不推荐碳青霉烯类药物作为二线用药。本研究显示，检出率居第2位的鲍曼不动杆菌对碳青霉烯类的耐药率可达50.0%，虽然对含酶抑制剂的三代头孢耐药率较低（10.0%），但在所检出菌株中仍属最高，仅对多黏菌素类敏感无耐药。2010年我国CHINET监测数据显示，一旦怀疑或确定为鲍曼不动杆菌引起的脓毒症，高级别、强有力的抗感染治疗已不可避免，必要时可联用多黏菌素[18]。 总之，上消化道术后病人SSI的病原菌以革兰阴性杆菌为主，明确其常见的细菌种类及耐药性特点，有助于合理应用抗生素，从而控制感染。
[参考文献]
[1]中华人民共和国卫生部. 医院感染诊断标准（试行）[S/OL]. 卫医发[2001]2号[2017-04-01]. http：//www.moh.gov.cn/mohyzs/s3593/200804/18625.shtml.
[2]HORAN T C， GAYNES R P， MARTONE W J， et al. CDC definitions of nosocomial surgical site infections，1992： a modification of CDC definitions of surgical wound infections[J]. American Journal of Infection Control，1992，20（5）：271-274.
[3]MAHMOUD N N， TURPIN R S， YANG Guiping， et al. Impact of surgical site infections on length of stay and costs in selected colorectal procedures[J]. Surgical Infections， 2009，10（6）：539-544.
[4]OWENS C D， STOESSEL K. Surgical site infections： epidemiology， microbiology and prevention[J].The Journal of Hospital Infection， 2008，70（Suppl 2）：3-10.
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