线粒体融合蛋白2谷胱甘肽化影响线粒体关联性内质网膜的结构和功能参与镉诱导神经细胞坏死性凋亡的机制研究

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线粒体质量控制(Mitochondrial quality control,MQC)和线粒体相关内质网膜(Mitochondrial-associated membrane,MAM)被认为是众多细胞功能调控的枢纽,与外源化学物暴露导致的神经损伤相关,但靶蛋白的翻译后修饰(post-translational modifications,PTMs)在其中所扮演的角色仍有待进一步阐明。线粒体融合蛋白2(Mitofusin 2,Mfn2)是调节线粒体融合的关键分子,其PTMs对线粒体稳态的调节至关重要。蛋白谷胱甘肽化是氧化还原诱导的一种可逆PTMs,类似于乙酰化和磷酸化修饰影响多种生物过程,如线粒体形态、钙离子稳态、细胞骨架重塑、蛋白质折叠等,在外源环境毒物诱导的神经毒性中发挥重要作用。镉(Cadmium,Cd)及镉化合物(Cd2+)是常见的环境重金属污染物之一,主要通过职业(采矿、电焊)和非职业(接触镉污染的食物、饮水以及吸烟)接触暴露于机体。氯化镉(CdCl2)在体内蓄积主要引起肾毒性、肝毒性和神经毒性。本实验室前期研究发现(1)CdCl2经由内质网应激eIF2a-ATF4信号通路介导环氧合酶2表达升高参与肾损伤;(2)CdCl2暴露引起线粒体动态紊乱调控坏死性凋亡参与CdCl2诱导的肝脏损伤。然而,CdCl2暴露介导的神经毒性损伤作用及MQC过程中Mfn2的谷胱甘肽化修饰(Mfn2-SSG)调控机制,尚有待研究。目的:建立CdCl2暴露介导的神经细胞和神经组织毒理学效应模型,探明CdCl2诱导的Mfn2-SSG参与线粒体动态紊乱和MAM结构破坏、钙离子转运紊乱介导神经细胞坏死性凋亡;探讨Mfn2-SSG干预对坏死性凋亡的调节作用,为CdCl2诱导的神经损伤提供潜在干预靶点和策略。方法:(1)体内试验:评价CdCl2暴露诱导神经损伤:采用SPF级成年雄性BALB/c小鼠(6-8周龄)。采用随机数字表法将小鼠随机分成4组(n=10),分别为对照组(ddH20)、CdCl2暴露组(50 mg/L)、氮乙酰半胱氨酸(NAC)暴露组(1 g/L)和联合暴露组(CdCl2 50 mg/L+NAC lg/L)。通过自由饮水染毒8周。染毒结束后,进行下列检测:①Morris 水迷宫实验检测小鼠学习和记忆功能改变;②电感耦合等离子体质谱(ICP-MS)检测镉离子在肝脏、肾脏、海马组织和血清中的含量:③qRT-PCR检测肝脏、肾脏和海马组织中金属硫蛋白Mtl、Mt2和Mt3的mRNA水平;④硫代巴比妥酸(thiobarbituric acid,TBA)颜色反应法检测海马组织和血清中丙二醛(malondialdehyde,MDA)含量;⑤通过DNTB速率比色法检测海马组织和血清中还原型谷胱甘肽(GSH)和氧化型谷胱甘肽(GSSG)的含量;⑥WB检测海马组织中Grxl、Grx2、SOD2、a-syn、TH、Mfn2、VCP和坏死性凋亡相关蛋白的表达;⑦分离脑组织MAIM组分检测Mfn2、α-syn和坏死性凋亡蛋白在其中的分布及含量;⑧IHC观察海马组织中a-syn、TH和坏死性凋亡蛋白p-MLKL的表达和分布;⑨HE染色观察海马组织病理改变。(2)体外试验:采用人神经母细胞瘤SH-SY5Y细胞给予CdCl2处理,建立毒性损伤模型检测相关指标。①WB检测细胞MQC相关蛋白、线粒体氧化还原相关蛋白、坏死性凋亡相关蛋白和神经功能相关蛋白水平;②激光共聚焦(Confocal)显微镜免疫荧光(I正)技术检测Mfn2与PSSG在线粒体的共定位;③免疫共沉淀实验(Co-IP)检测Mfn2-SSG修饰水平;④邻位连接实验(PLA)检测p-MLKL与a-syn蛋白空间位置的邻近情况;⑤分离MAM组分检测Mfn2、a-syn和坏死性凋亡蛋白在其中的分布及含量;⑥TEM观察细胞MAM结构和间距;⑦高内涵细胞分析(HCA)检测胞质、线粒体、内质网Ca2+水平;⑧构建高低表达GLRXX靶向基因干预细胞模型和高表达MFN2靶向基因干预细胞模型,验证Mfn2在CdCI2诱导神经细胞毒性中的作用;⑨线粒体抗氧化剂(Mito-TEMPO)和总细胞抗氧化剂(NAC)处理建立ROS抑制模型,验证线粒体ROS靶向干预在CdCl2诱导的神经细胞毒性损伤中的作用。结果:(1)体内试验:与对照组小鼠相比,①Morris水迷宫实验检测发现处理组小鼠穿越平台次数显著减少(P<0.05)并且在靶象限停留时间减少,提示CdCl2暴露诱导小鼠学习记忆损伤发生:②ICP-MS检测发现CdCl2处理组小鼠肝脏、肾脏和海马组织中镉离子含量显著升高,提示Cdcl2通过饮水暴露可在肝脏、肾脏和神经组织中蓄积;③qRT-PCR实验检测发现CdCl2处理组小鼠肝脏和肾脏中金属硫蛋白1和2(Mtl和Mt2)呈现不同程度升高(P<0.05),神经系统特异性金属硫蛋白3(M13)在海马组织明显升高(P<0.05),并且在NAC干预CdC12暴露组小鼠海马组织中Mt3水平降低;④TBA颜色反应法和DNTB速率比色法检测氧化应激指标,结果显示,CdCl2处理组小鼠脑组织中MDA和GSSG水平升高(P<0.05),GSH水平降低;而在NAC干预组小鼠中MDA水平降低(P<0.05)、GSSG水平降低(P<0.05);⑤WB结果显示CdCl2处理组小鼠海马中坏死性凋亡蛋白RIPK3、p-MLKL和a-syn蛋白水平升高,而Mfn2和TH水平降低:在NAC干预CdCl2暴露组小鼠中,坏死性凋亡蛋白RIPK3、p-MLKL和a-syn蛋白水平降低,而Mfn2和TH水平升高;IHC结果与WB结果一致,验证了CdCI2诱导神经细胞坏死性凋亡和神经功能的改变。(2)体外试验:与对照组SH-SY5Y细胞相比,①CdCl2处理组细胞坏死性凋亡相关蛋白RIPK3和p-MLKL水平升高,VCP和Grxl蛋白表达水平升高,蛋白谷胱甘肽化水平升高,线粒体动态相关蛋白Mfn2水平下降,线粒体抗氧化蛋白SOD2水平下降:②IF实验观察显示CdCl2处理组细胞镉离子探针的平均荧光强度增强、Mfn2与PSSG在mito-Tracker的共定位增强和氧化型C11-BODIPY荧光强度升高;③Co-IP实验结果显示谷胱甘肽化的蛋白复合物中包含Mfn2蛋白,提示Mfn2可以发生谷胱甘肽化修饰;④PLA结果显示,CdCl2处理组细胞中,p-MLKL-a-syn的荧光信号增强,提示CdCl2诱导p-MLKL和a-syn空间距离邻近:⑤在SH-SY5Y细胞中分离MAM组分,WB结果显示p-MLKL和a-syn共分布在MAM组分上,并且在CdCl2处理组细胞中升高;⑥TEM显示CdCl2暴露组细胞ER-Mito接触减少:⑦HCA结果显示,CdCl2处理组细胞中线粒体Ca2+和胞浆Ca2+平均荧光水平升高,内质网Ca2+平均荧光水平降低,提示CdCl2诱导MAM Ca2+转运功能改变;⑧在GLRXX干预组细胞模型中,与CdCl2处理组相比,敲低表达GLRXl使Mfn2-SSG水平增加,并且增加坏死性凋亡蛋白p-MLKL和RIPK3的表达水平;而高表达GLRXX1使Mfn2-SSG水平降低,并且降低坏死性凋亡蛋白p-MLKL和RIPK3的表达水平,提示Mfn2-SSG参与了CdCl2暴露诱导的神经细胞坏死性凋亡;⑨Mito-TEMPO和NAC干预模型中,与CdCl2处理组相比,Mito-TEMPO和NAC干预组细胞坏死性凋亡蛋白p-MLKL、RIPK3蛋白水平降低,细胞活力回升(P<0.05),提示清除线粒体ROS可以挽救CdCl2暴露诱导的神经毒性。结论:CdCl2暴露可诱导海马组织和神经元细胞中线粒体氧化应激、线粒体融合关键蛋白Mfn2的谷胱甘肽化修饰、MAM结构和功能改变以及坏死性凋亡的发生:诱导的Mfn2-SSG参与调节ER-Mito接触,调节CdCl2暴露诱导的神经细胞坏死性凋亡;高表达GLRXl、MFN2和抗氧化剂干预可抑制CdCl2暴露诱导的神经毒性效应。结果提示CdCl2诱导的神经损伤中Mfn2-SSG可能是潜在的干预靶点。
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