色氨酸2,3-双加氧酶对色氨酸及类似物单加氧反应的定向进化

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三元环的3a-羟基六氢吡咯[2,3-b]吲哚-2-羧酸(3a-hydroxyhexahydropyrrolo[2,3-b]indole-2-carboxylic acid,HPIC)是许多生物碱和多肽类天然产物中常见的分子骨架。由于这些天然产物具有潜在的药用价值,引起了科学界的广泛关注。由色氨酸及类似物为底物构建HPIC结构单元是有机化学界研究的热点。目前,通过有机合成的方法制备非对映选择性的HPIC及类似物虽已取得了一些进展,但是这些方法存在繁琐的保护基操作或立体选择性差等问题。因此,寻找一种操作简便、环境友好、具有优秀的非对映选择性的HPIC合成方法具有重要意义。生物酶催化氧化吲哚单元被广泛认为是生物合成含HPIC天然产物的基础步骤。然而,由于这些酶具有高度的底物特异性,仅能识别特定的天然产物中间产物,这限制了它们以色氨酸为底物合成HPIC骨架的应用,目前尚未有以色氨酸为底物构建HPIC骨架的酶的相关报道。2011年,研究发现色氨酸2,3-双加氧酶(tryptophan 2,3-dioxygenase,TDO)和吲哚胺2,3-双加氧酶(indoleamine 2,3-dioxygenase,IDO)利用氧气为氧化物催化色氨酸氧化生成N’-甲酰犬尿氨酸(N’-formylkynurenine,NFK)的过程中,还生成痕量的副产物HPIC。针对催化机理的研究表明色氨酸的氧化是逐步插入氧原子的(stepwise oxygen insertion):氧气的第一个氧原子通过亲电加成或自由基加成插入色氨酸的2,3位双键后生成2,3-环氧化合物中间体,同时O-O键的裂解形成Fe4+=O2-中间体;随后与Fe4+结合的氧原子通过插入吲哚2,3-环氧中间体C2-C3化学键,形成NFK,完成第二个氧原子的插入。在两步“加氧”的过程中,由于2,3-环氧化合物中间体结构不稳定,氨基N原子的孤对电子可以进攻2,3-环氧化合物中间体使其开环,从而可以生成微量的单加氧副产物HPIC。基于这一催化机理我们设想通过对色氨酸2,3-双加氧酶的定向进化,使得两步加氧反应解偶联,从而达到大量生成HPIC的目的。基于此设想,本课题通过对来自Xanthomonas campestris的TDO(xcTDO)的结构分析,针对活性中心及血红素配体周围的氨基酸残基进行饱和突变。首先,我们发现当F51位点突变为侧链较短的氨基酸后,HPIC的产量相较于野生型以及突变为侧链较大的氨基酸明显增加,表明第51位氨基酸残基侧链施加的范德华力对第二个氧原子插入色氨酸2,3-环氧化合物中间体具有决定性作用:可能通过抑制HPIC形成中所涉及的分子内环化途径而使其产生了大量的NFK。该位点在同源蛋白中的高度保守性也印证了它的重要性。经过进一步的突变库筛选,我们发现xcTDO-F51M/Q127Y突变体具有相当卓越的反应总次数(TONHPIC=3312)和反应活性(>99%转化率),HPIC与NFK的产量比为2.0:1。值得一提的是,该突变体催化色氨酸仅产生cis-HPIC,具有卓越的非对映选择性。xcTDO-F51M/Q127Y催化色氨酸的反应体系可以实现催化1mmol未带有保护基团的色氨酸,获得产率60%的cis-HPIC,这说明了该酶促反应是有优良的可扩展性和实用性。考虑到一些含HPIC的天然产物在芳香环上带有氯取代基(如NW-G01和chloptosin),本课题还研究了未带有保护基团的5-Cl-Trp和6-Cl-Trp的单加氧反应。令人满意的是,直接应用xcTDO-F51M/Q127Y突变体催化底物,反应生成5-C1-HPIC(产率52%),6-C1-HPIC(产率31%),并且同样具有卓越的非对映选择性。据我们所知,这是首个人工酶能够一步实现催化未带有保护基团的色氨酸及类似物生成相应的HPIC及类似物。值得一提的是,该酶反应和后续的纯化过程中未使用任何的有机溶剂,是一种非常环保的制备方法。
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