论文部分内容阅读
摘要近年来对丛枝菌根（arbuscular mycorrhiza，AM）真菌的生理生态特性、生物多样性及作用机制等方面已有了深入研究，其中AM真菌对药用植物的作用是目前菌根研究领域的热点问题。该文阐述了AM真菌对药用植物的生长发育、次生代谢物、抗性等方面的影响，并阐明其作用机理；综述近几年国内外的研究进展，讨论并展望了药用植物AM真菌的研究方向，为进一步探讨AM真菌在药用植物绿色栽培中的应用提供理论依据。
关键词AM真菌；药用植物；效应
中图分类号S144.3文献标识码A文章编号0517-6611（2014）14-04231-03
Mechanism and Effects of AM Fungi on Medicinal Plants
ZENG Li，WANG Mingyuan et al（Department of Horticulture，Huaqiao University，Xiamen，Fujian 361021）
AbstractIn recent years，the eco-physiological characteristics，biological diversity and mechanism of AM fungi have been indepth studied.However，the research on AM fungi in medicinal plants has been one of the hot topics.In this paper，the effects of AM fungi on growth，secondary metabolites，and stress resistance in medicinal plants were summarized，and the related functional mechanism was discussed.This review summarizes the recent progress of domestic and international，we prospect the research direction of AM fungi in medicinal plants，in order to provide theoretical basis for the application of AM fungi on green culture in medicinal plants.
Key wordsArbuscular mycorrhiza（AM） fungi； Medicinal plants； Effect
菌根是自然界中一種极为普遍和重要的植物共生体，其中丛枝菌根（arbuscular mycorrhiza，AM）分布最为广泛。其是土壤菌根真菌与高等植物根系形成的共生联合体[1]，目前已发现13个科，19个属，共214种[2]。AM具有促进植物体吸收利用矿质养分和水分，促进植物生长发育、提高质量和改善果实品质的作用[3-5]。药用植物是人们认识和利用的植物资源中具有特殊化学成分及生理功能的一类植物群体，其丰富的物种多样性，使其成为人类生存与发展的重要自然资源[6]。近年来，由于对药用植物资源保护和可持续利用的意识薄弱，过度开发利用，药用植物野生资源急剧减少，甚至频临灭绝。为此，人们开始高度重视药用植物的价值，并引入AM真菌，探讨AM真菌对药用植物的抗逆性、产量和质量以及药效的影响[7]。当前，AM真菌对药用植物的影响及其作用机理的研究尚处于起步阶段。笔者主要从AM真菌对药用植物生长发育、抗性和次生代谢物的影响等几个方面进行阐述，并对药用植物AM真菌的发展方向提出展望，以期为进一步探讨AM真菌在药用植物绿色栽培中的应用提供理论依据。
1AM真菌与药用植物生长发育
AM真菌通过促进药用植物矿质营养元素的吸收和利用、影响体内碳氮循环、改善水分利用率等方面影响药用植物的生长发育[8]。AM真菌对药用植物的磷、铜、锌等营养具有重要的改善作用[9-10]。其中，AM真菌对磷的作用最为明显，能够活化和利用有机磷[11]，改善和提高药用植物磷的营养状况[12]。Gyuricza等研究证明，接种AM真菌能够提高蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）对土壤中磷元素的吸收，明显提高苜蓿草的药效和产量[13]。研究发现，根外菌丝（extraradical mycelium，ERM）在药用植物有效性磷的吸收和磷的快速运输起到重要推动作用，ERM能够伸展到根际土壤中，扩大根系的吸收表面积，从而显著提高药用植物的磷营养[14]。
Yagame等发现，接种AM真菌一定程度上能够改善金兰（Cephalanthera falcata）碳素营养代谢，植株外观状态和各项生理生化指标均优于不接种植株[15]。结果表明，AM真菌通过改善药用植物的光合参数提高植株叶片光合速率与光合能力，间接获得比对照更多的可溶性糖或淀粉等碳水化合物，进而改善或促进药用植物的碳素营养[16]。Zubek等学者发现，AM真菌能促进柠檬香蜂草（Melissa officinalis L.）、鼠尾草（Salvia officinalis L.）及薰衣草（Lavandula angustifolia Mill）对氮素的吸收与转移，改善药用植物氮素营养或氮代谢，提高产量与品质[17]。研究表明，AM真菌作用于药用植物体氮循环，一方面植株可以借助ERM庞大的菌丝网直接吸收氮源，另一方面也可以通过ERM从土壤中间接吸收不同形态的氮源[18-19]。Yang等研究发现，接种了AM真菌的苍术（Atractylodes lancea）在生长发育时期的根、茎、叶生物量及苍术挥发油的含量比对照组有明显的提高[20]。结果表明，AM真菌能促进苍术根、茎、叶的生长发育，而苍术挥发油含量的提高是AM真菌的直接影响还是AM真菌刺激宿主产生某种信号物质的影响，该作用机制有待进一步研究。 以上研究表明，AM真菌对药用植物的生长发育起到了非常重要的作用和贡献，不仅改善了药用植物对土壤中水分和矿质营养元素的吸收和利用，更重要的是AM真菌起到了调节宿主植物碳氮循环的作用，从而为药用植物品质与药效的提高奠定了营养基础。
2AM真菌与药用植物次生代谢
药用植物在长期的进化过程中，逐渐形成了一些适应环境的生理生态功能，其中之一就是根据初生生长的需要产生各种类型的次生代谢产物[21]。许多研究已经观察到AM真菌与药用植物次生代谢的联系，指出AM真菌能够直接或间接地影响药用植物的次生代谢过程，引起药用植物的次生代谢产物发生变化[22]。
赵昕[23]等观察了几种AM真菌对喜树幼苗喜树碱含量的影响，研究发现透光球囊霉、幼套球囊霉、蜜色无梗囊霉和光壁无梗囊霉的侵染有利于提高喜树幼苗的喜树碱含量，地表球囊霉无显著影响，而木薯球囊霉却降低了喜树幼苗的喜树碱含量；接种AM真菌的喜树幼苗根系中喜树碱含量明显高于未接种幼苗。结果说明，喜树碱的含量不仅与AM的种属有关，也与AM真菌侵染的不同组织部位有关。黄京华[24]等研究了2种AM真菌对黄花蒿的次生代谢物青蒿素和挥发油的影响，结果发现，接种了AM真菌的黄花蒿的茎、枝、叶中青蒿素的含量明显高于对照组，地上部分的挥发油含量也明显高于对照组，且挥发油成分发生了改变。这说明，在同一培养条件下，AM真菌显著影响了黄花蒿中青蒿素和挥发油的代谢调控，但具体作用机理有待进一步探索。MirHassan[25]等通过GC-MS质谱研究了接种3种AM真菌对罗勒（Ocimum basilicum）精油含量的影响，结果发现，束球囊霉（Glomus fasciculatum）对罗勒精油含量的影响最为明显，这可能是由于束球囊霉的侵染率高，促使了宿主摄取了更多的矿质元素，这对罗勒精油的活性成分甲基胡椒酚造成了一定的影响。Nikitas[26]等对薰衣草棉（Santolina chamaecyparissus）等5种药用植物接种AM真菌，发现AM真菌对鼠尾草（Salvia officinalis）侵染程度最高，明显提高宿主叶片中的精油含量。结果表明，AM真菌的侵染对鼠尾草精油中的某些活动成分，如β月桂烯、β水芹烯、樟脑等次生代谢物的有明显的积累作用。Mucciarelli等[27]设计的试验证实，AM真菌对薄荷（Mentha piperita L.）次生代谢产物的影响。接种AM真菌的薄荷苗的挥发性物质与薄荷无菌苗相比存在显著的差异，甚至在接种了AM真菌的薄荷中发现有新的化合物存在。
可见，AM真菌与药用植物某些次生代谢调控有关，直接或间接参与着药用植物次生代谢物的合成，不仅如此，AM真菌对药用植物摄取土壤中营养成分、矿质元素等方面具有显著影响，这也直接或间接影响了宿主植物中某些次生代谢物的积累与合成。
3AM真菌与药用植物抗性
AM真菌与药用植物形成共生体后可以提高药用植物的抗旱、抗热、抗盐碱、抗病，减轻抗重金属毒害等，从而提高药用植物在逆境条件下的生存能力。Tian等[28]研究发现，在干旱条件下，接种AM真菌增强了南美油藤（Plukenetia volubilis）的抗旱能力。这意味着，在干旱条件下AM的菌丝起到桥梁的作用，把根系与干旱状况下根系难于吸收的土壤水分连接起来，因此接种了AM真菌的药用植物在干旱的条件下也能维持较高的蒸腾速率，从而降低了叶面温度，保证了较高的光合强度。此外，Asrar等[29]研究证实，缩球囊霉（Glomus constrictum Trappe）接种万寿菊（Tagetes erecta）可明显改善其对水分的吸收，从而提高其抗旱性。已有证据表明，ERM增加了药用植物根系与土壤接触的面积，能通过生理干燥区把较深土層中的水分传送给处于干旱胁迫中的植株，供给植株稳定的水分。另外，AM真菌可以改善或稳定土壤的结构，从而间接提高AM对水分的吸收利用[30]。李思龙等[31]试验发现，在相同高温下，接种AM真菌的牡丹幼苗根系活力、叶绿素含量、可溶性蛋白含量等指标均高于对照组，说明，AM真菌提高了牡丹抗热性。Navarro等[32]报道了接种AM真菌能够提高药用植物在盐渍土壤中的生产能力，减轻药用植物因盐害造成的产量损失。AM真菌提高药用植物耐盐性的机理主要表现在以下几点：①AM真菌通过对药用植物矿物质营养元素的影响间接提高耐盐性；②AM真菌通过改变药用植物渗透势提高耐盐性；③AM真菌增强植株抗氧化酶系统活力提高耐盐性；④AM真菌通过调控蛋白酶来提高耐盐性[33]。AM真菌作用于药用植物产生各种生物碱，能够增强宿主对食草昆虫的抵抗[34]。Reidinger等学者[35]发现接种AM真菌的千里光草（Senecio jacobaea）能够产生吡咯里西啶生物碱，明显增强对植食性昆虫的抵抗。AM真菌作用于药用植物产生新的抗菌素，能够增加宿主对病原微生物的抵抗[36]。Bharadwaj等[37]研究人员发现，AM真菌促使马铃薯产生吲哚乙酸，从而增强了对土壤中病原微生物的抗病能力。
AM真菌对于重金属具有很强的生物吸附潜力，可降低宿主植物体对重金属的吸收[38-39]。Or1owska等[40]认为AM真菌具有较强的络合重金属的能力，在砷含量较高的土壤接种AM真菌后，不但提高了车前草（Plantago lanceolata L.）对砷的抗性，而且对宿主植物有明显促进作用。为提高药用植物对恶劣环境的适应，AM真菌促使宿主对有机质的吸收，以及对重金属的吸附[41]。Aloui等[42]学者证实了根内球囊霉（Glomus irregularis）可促使蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）产生某些异黄酮及其衍生物，该类次生代谢物明显的提高了蒺藜苜蓿对镉元素的降解能力。结果表明，或通过AM真菌表面的吸附作用来缓解重金属元素的毒害，或是通过ERM产生多糖分泌物质的结合作用而降低其毒性。另外，AM真菌具有较强的络合重金属元素的能力，真菌细胞壁分泌的粘液和真菌组织中聚磷酸、有机酸均能络合重金属，从而减少重金属向地上部的运输量。 以上结果说明，AM真菌对药用植物抗性的影响主要表现在：改善药用植物生长的土壤环境；调节药用植物自身的生长影响，进而提高药用植物对干旱、酸碱和重金属污染土壤的耐受性；诱导宿主产生次生代谢物，提高了宿主的抗虫、抗菌、抗病的能力。因此，AM真菌在盐渍化、酸碱化、重金属污染地区的生物修复中具有巨大的应用潜力。
4药用植物AM真菌的研究展望
近年来，野生药用植物资源已不能满足医药产业迅速发展的需求，人们必须对野生药用植物引种栽培来缓解这一情况，而在栽培过程中往往容易出现病虫害、农药滥用等问题，直接或间接影响了药用植物的产量和质量。而且，栽培药用植物的有效成分含量往往下降，这些问题是栽培药用植物的一大瓶颈。目前，AM真菌在国内外的应用主要表现在以下3个方面[43]：生物肥料、生物防治和生态保护。国外已将AM真菌开发成新型生物肥料进行规模化生产，接种AM真菌和生产菌根化苗木都具有良好效果。我国也对AM真菌开发生物肥料进行过初步研究，在半夏等药用植物上通过筛选高效菌株，研制优质生物肥料，取得良好效果[44]，但由于AM真菌无法进行纯培养，加之菌剂的开发面临着易污染、周期长、产量低等问题，未能形成大规模的生产和应用；利用AM真菌来防治土壤中的线虫、土传微生物等危害，克服了化学防治的环境污染、农药残留、病原物产生抗药性的弊端，具有重要的生态和经济意义；此外，AM真菌在生物修复退化土壤、改良土壤结构等方面具有重要作用。
基于药用植物的诸多问题，限制了医药产业的发展，降低了我国药用植物在国际市场上的竞争力。因此，今后可以优先考虑开展以下4个方面的工作：①以我国丰富的药用植物AM真菌为依托，尝试从药用植物AM真菌入手，筛选出抗寒、抗病、促生等优势药用植物AM菌种，以期达到提高药效、增加产量的目的；②以AM真菌为菌剂，开发药用植物专用微生物肥料。AM真菌本身无毒无味，是纯正的生物肥料，可以减少化肥施用量，降低农药的使用，在生态环境与生物资源保护方面具有重要的意义；③利用优势药用植物AM菌种，培育菌根化幼苗，可明显提高药用植物的存活率，从而为药用植物的优良树种引种、病虫害防治、生物修复等方面提供前提条件；④由于不同的药用植物发挥药效的时期不同，所以有必要探索AM真菌与药用植物接种时期的规律性，实现更有效、高效的侵染，达到提高品质、质量及药效的目的。
药用植物AM真菌是一个庞大的特殊真菌类群，传统的AM真菌研究手段和方法，已经不能满足现有研究工作的需要，必须结合分子生物学等现代生物技术[45]，如等位特异PCR（AS-PCR）、多任意扩增子图谱（MAAP）、DNA 扩增指纹分析技术、微卫星DNA标记（SSR）等技术。越来越多的分子技术应用于药用植物AM真菌的研究中，有利于提升药用植物的药用价值，并有助于进一步探索AM真菌与药用植物之间的有关作用机制问题。
药用植物AM真菌是一种新型的微生物资源，具有潜在的应用价值，为发现新的先导化合物及保护濒危药用植物植物提供了重要的开发和利用途径，在农业、工业、医药卫生、生物学及生态学等领域有着巨大的应用潜力。深入研究AM真菌对药用植物的影响及其作用机制，有利于人们深刻认识AM真菌与药用植物的共生关系，也可为深入探讨药用植物与环境之间的生态关系辟出新的途径。
42卷14期曾理等AM真菌对药用植物的影响及其作用机理参考文献
[1] 刘润进，陈应龙.菌根学[M].北京：科学出版社，2007.
[2] 刘润进，焦惠，李岩，等.丛枝菌根真菌物种多样性研究进展[J].应用生态学报，2009，20（9）：2301-2307.
[3] 任摇禛，王建武，冯远娇，等.丛枝菌根真菌侵染Bt玉米及對其生长的影响[J].生态学杂志，2011，30（6）：1162-1168.
[4] 崔向超，胡君利，林先贵，等.丛枝菌根真菌与复硝酚钠在番茄育苗中的应用[J].应用与环境生物学报，2012，18（5）：843-846.
[5] 孔佩佩，杨树华，贾瑞冬，等.不同丛枝菌根真菌对切花菊生长的影响[J].中国农学通报，2011，27（31）：222-227.
[6] 邓玉诚.药用植物资源研究进展[J].植物杂志，1993，2：12.
[7] HE X H，DUAN Y H，CHEN Y L，et al.A 60-year journey of mycorrhizal research in China：Past，present and future directions [J].Science China Life Sciences，2010，53（12）：1374-1398.
[8] SMITH S E，READ D J.Mycorrhizal symbiosis [M].New York：Academic Press，2008.
[9] TOUSSAINT J P，SMITH F A，SMITH S E.Arbuscular mycorrhizal fungi can induce the production of phytochemicals in sweet basil irrespective of phosphorus nutrition [J].Mycorrhiza，2007，17：291-297.
[10] CICATELLI A，LINGUA G，TODESCHINI V，et al.Arbuscular mycorrhizal fungi modulate the leaf transcriptome of a Populus alba L.clone grown on a zinc and coppercontaminated soil [J].Environmental and Experimental Botany，2012，75：25-35. [11] JAYACHANDRAN K，SHETTY K G.Growth response and phosphorus uptake by arbuscular mycorrhizae of wet prairie sawgrass [J].Aquatic Botany，2003，76：281-290.
[12] SMITH S E，SMITH F A，JAKOBSEN I.Mycorrhizal fungi can dominate phosphate supply to plants irrespective of growth responses [J].Plant Physiollogy，2003，133：16-20.
[13] GYURICZA V，BOULOIS H D，DECLERCK S.Effect of potassium and phosphorus on the transport of radiocesium by arbuscular mycorrhizal fungi [J].Journal of Environmental Radioactivity，2010，101：482-487.
[14] BAIRD J M，WALLEY F L，SHIRTLIFFE S J.Arbuscular mycorrhizal fungi colonization and phosphorus nutrition in organic field pea and lentil [J].Mycorrhiza，2010，20（8）：541-549.
[15] YAGAME T，YAMATO M.Mycoheterotrophic growth of Cephalanthera falcata（Orchidaceae） in tripartite symbioses with Thelephoraceae fungi and Quercus serrata（Fagaceae） in pot culture condition [J].Journal of Plant Research，2012，126（2）：215-222.
[16] 郭良棟，田春杰.菌根真菌的碳氮循环功能研究进展[J].微生物学通报，2013，40（1）：158-171.
[17] ZUBEK S，STEFANOWICZB A M，BLASZKOWSKI J，et al.Arbuscular mycorrhizal fungi and soil microbial communities under contrasting fertilization of three medicinal plants [J].Applied Soil Ecology，2012，59：106-115.
[18] 刘洁，刘静，金海如.丛枝菌根真菌N代谢与C代谢研究进展[J].微生物学杂志，2011，31（6）：70-75.
[19] 孙秋玲，戴思兰，张春英，等.菌根真菌促进植物吸收利用氮素机制的研究进展[J].生态学杂志，2012，31（5）：1302-1310.
[20] YANG T，DAI C C.Interactions of two endophytic fungi colonizing Atractylodes lancea and effects on the host's essential oils [J].Acta Ecologica Sinica，2013，33：87-93.
[21] 诸姮，胡宏友，卢昌义，等.植物体内的黄酮类化合物代谢及其调控研究进展[J].厦门大学学报：自然科学版，2007，46（1）：136-143.
[22] YADAV K，AGGARWAL A，SINGH N.Arbuscular mycorrhizal fungi （AMF） induced acclimatization， growth enhancement and colchicine content of micropropagated Gloriosa superba L.plantlets [J].Industrial Crops and Products，2013，45：88-93.
[23] 赵昕，王博文，阎秀峰.丛枝菌根对喜树幼苗喜树碱含量的影响[J].生态学报，2006，26（4）：1057-1062.
[24] 黄京华，谭钜发，揭红科.丛枝菌根真菌对黄花蒿生长及药效成分的影响[J].应用生态学报，2011， 22（6）：1443-1449.
[25] MIRHASSAN R S，ABBAS H，MOHSEN B，et al.Effects of arbuscular mycorrhizal （AM） fungi on growth， essential oil production and nutrients uptake in basil [J].Journal of Medicinal Plant Research，2010，4（21）：2222-2228.
[26] NIKITAS K，THOMAS T，ELENI P F.Effects of Glomus lamellosum on Growth，Essential Oil Production and Nutrients Uptake in Selected Medicinal Plants [J].Journal of Agricultural Science，2012，4（3）：137-144.
[27] MUCCIARELLI M，CAMUSSO W，MAFFEI M，et al.Volatile terpenoids of endophyte-free and infected peppermint （Mentha piperita L.）：Chemical partitioning of a symbiosis [J].Microbial Ecology，2007，54：685-696.
[28] TIAN Y H，LEI Y B，ZHENG Y L，et al.Synergistic effect of colonization with arbuscular mycorrhizal fungi improves growth and drought tolerance of Plukenetia volubilis seedlings[J].Acta Physiologiae Plantarum， 2012，1：1-10.
[29] ASRAR A W，ELHINDI K M.Alleviation of drought stress of marigold（Tagetes erecta）plants by using arbuscular mycorrhizal fungi [J].Saudi Journal Biological Sciences，2011，18：93-98.
关键词AM真菌；药用植物；效应
中图分类号S144.3文献标识码A文章编号0517-6611（2014）14-04231-03
Mechanism and Effects of AM Fungi on Medicinal Plants
ZENG Li，WANG Mingyuan et al（Department of Horticulture，Huaqiao University，Xiamen，Fujian 361021）
AbstractIn recent years，the eco-physiological characteristics，biological diversity and mechanism of AM fungi have been indepth studied.However，the research on AM fungi in medicinal plants has been one of the hot topics.In this paper，the effects of AM fungi on growth，secondary metabolites，and stress resistance in medicinal plants were summarized，and the related functional mechanism was discussed.This review summarizes the recent progress of domestic and international，we prospect the research direction of AM fungi in medicinal plants，in order to provide theoretical basis for the application of AM fungi on green culture in medicinal plants.
Key wordsArbuscular mycorrhiza（AM） fungi； Medicinal plants； Effect
菌根是自然界中一種极为普遍和重要的植物共生体，其中丛枝菌根（arbuscular mycorrhiza，AM）分布最为广泛。其是土壤菌根真菌与高等植物根系形成的共生联合体[1]，目前已发现13个科，19个属，共214种[2]。AM具有促进植物体吸收利用矿质养分和水分，促进植物生长发育、提高质量和改善果实品质的作用[3-5]。药用植物是人们认识和利用的植物资源中具有特殊化学成分及生理功能的一类植物群体，其丰富的物种多样性，使其成为人类生存与发展的重要自然资源[6]。近年来，由于对药用植物资源保护和可持续利用的意识薄弱，过度开发利用，药用植物野生资源急剧减少，甚至频临灭绝。为此，人们开始高度重视药用植物的价值，并引入AM真菌，探讨AM真菌对药用植物的抗逆性、产量和质量以及药效的影响[7]。当前，AM真菌对药用植物的影响及其作用机理的研究尚处于起步阶段。笔者主要从AM真菌对药用植物生长发育、抗性和次生代谢物的影响等几个方面进行阐述，并对药用植物AM真菌的发展方向提出展望，以期为进一步探讨AM真菌在药用植物绿色栽培中的应用提供理论依据。
1AM真菌与药用植物生长发育
AM真菌通过促进药用植物矿质营养元素的吸收和利用、影响体内碳氮循环、改善水分利用率等方面影响药用植物的生长发育[8]。AM真菌对药用植物的磷、铜、锌等营养具有重要的改善作用[9-10]。其中，AM真菌对磷的作用最为明显，能够活化和利用有机磷[11]，改善和提高药用植物磷的营养状况[12]。Gyuricza等研究证明，接种AM真菌能够提高蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）对土壤中磷元素的吸收，明显提高苜蓿草的药效和产量[13]。研究发现，根外菌丝（extraradical mycelium，ERM）在药用植物有效性磷的吸收和磷的快速运输起到重要推动作用，ERM能够伸展到根际土壤中，扩大根系的吸收表面积，从而显著提高药用植物的磷营养[14]。
Yagame等发现，接种AM真菌一定程度上能够改善金兰（Cephalanthera falcata）碳素营养代谢，植株外观状态和各项生理生化指标均优于不接种植株[15]。结果表明，AM真菌通过改善药用植物的光合参数提高植株叶片光合速率与光合能力，间接获得比对照更多的可溶性糖或淀粉等碳水化合物，进而改善或促进药用植物的碳素营养[16]。Zubek等学者发现，AM真菌能促进柠檬香蜂草（Melissa officinalis L.）、鼠尾草（Salvia officinalis L.）及薰衣草（Lavandula angustifolia Mill）对氮素的吸收与转移，改善药用植物氮素营养或氮代谢，提高产量与品质[17]。研究表明，AM真菌作用于药用植物体氮循环，一方面植株可以借助ERM庞大的菌丝网直接吸收氮源，另一方面也可以通过ERM从土壤中间接吸收不同形态的氮源[18-19]。Yang等研究发现，接种了AM真菌的苍术（Atractylodes lancea）在生长发育时期的根、茎、叶生物量及苍术挥发油的含量比对照组有明显的提高[20]。结果表明，AM真菌能促进苍术根、茎、叶的生长发育，而苍术挥发油含量的提高是AM真菌的直接影响还是AM真菌刺激宿主产生某种信号物质的影响，该作用机制有待进一步研究。 以上研究表明，AM真菌对药用植物的生长发育起到了非常重要的作用和贡献，不仅改善了药用植物对土壤中水分和矿质营养元素的吸收和利用，更重要的是AM真菌起到了调节宿主植物碳氮循环的作用，从而为药用植物品质与药效的提高奠定了营养基础。
2AM真菌与药用植物次生代谢
药用植物在长期的进化过程中，逐渐形成了一些适应环境的生理生态功能，其中之一就是根据初生生长的需要产生各种类型的次生代谢产物[21]。许多研究已经观察到AM真菌与药用植物次生代谢的联系，指出AM真菌能够直接或间接地影响药用植物的次生代谢过程，引起药用植物的次生代谢产物发生变化[22]。
赵昕[23]等观察了几种AM真菌对喜树幼苗喜树碱含量的影响，研究发现透光球囊霉、幼套球囊霉、蜜色无梗囊霉和光壁无梗囊霉的侵染有利于提高喜树幼苗的喜树碱含量，地表球囊霉无显著影响，而木薯球囊霉却降低了喜树幼苗的喜树碱含量；接种AM真菌的喜树幼苗根系中喜树碱含量明显高于未接种幼苗。结果说明，喜树碱的含量不仅与AM的种属有关，也与AM真菌侵染的不同组织部位有关。黄京华[24]等研究了2种AM真菌对黄花蒿的次生代谢物青蒿素和挥发油的影响，结果发现，接种了AM真菌的黄花蒿的茎、枝、叶中青蒿素的含量明显高于对照组，地上部分的挥发油含量也明显高于对照组，且挥发油成分发生了改变。这说明，在同一培养条件下，AM真菌显著影响了黄花蒿中青蒿素和挥发油的代谢调控，但具体作用机理有待进一步探索。MirHassan[25]等通过GC-MS质谱研究了接种3种AM真菌对罗勒（Ocimum basilicum）精油含量的影响，结果发现，束球囊霉（Glomus fasciculatum）对罗勒精油含量的影响最为明显，这可能是由于束球囊霉的侵染率高，促使了宿主摄取了更多的矿质元素，这对罗勒精油的活性成分甲基胡椒酚造成了一定的影响。Nikitas[26]等对薰衣草棉（Santolina chamaecyparissus）等5种药用植物接种AM真菌，发现AM真菌对鼠尾草（Salvia officinalis）侵染程度最高，明显提高宿主叶片中的精油含量。结果表明，AM真菌的侵染对鼠尾草精油中的某些活动成分，如β月桂烯、β水芹烯、樟脑等次生代谢物的有明显的积累作用。Mucciarelli等[27]设计的试验证实，AM真菌对薄荷（Mentha piperita L.）次生代谢产物的影响。接种AM真菌的薄荷苗的挥发性物质与薄荷无菌苗相比存在显著的差异，甚至在接种了AM真菌的薄荷中发现有新的化合物存在。
可见，AM真菌与药用植物某些次生代谢调控有关，直接或间接参与着药用植物次生代谢物的合成，不仅如此，AM真菌对药用植物摄取土壤中营养成分、矿质元素等方面具有显著影响，这也直接或间接影响了宿主植物中某些次生代谢物的积累与合成。
3AM真菌与药用植物抗性
AM真菌与药用植物形成共生体后可以提高药用植物的抗旱、抗热、抗盐碱、抗病，减轻抗重金属毒害等，从而提高药用植物在逆境条件下的生存能力。Tian等[28]研究发现，在干旱条件下，接种AM真菌增强了南美油藤（Plukenetia volubilis）的抗旱能力。这意味着，在干旱条件下AM的菌丝起到桥梁的作用，把根系与干旱状况下根系难于吸收的土壤水分连接起来，因此接种了AM真菌的药用植物在干旱的条件下也能维持较高的蒸腾速率，从而降低了叶面温度，保证了较高的光合强度。此外，Asrar等[29]研究证实，缩球囊霉（Glomus constrictum Trappe）接种万寿菊（Tagetes erecta）可明显改善其对水分的吸收，从而提高其抗旱性。已有证据表明，ERM增加了药用植物根系与土壤接触的面积，能通过生理干燥区把较深土層中的水分传送给处于干旱胁迫中的植株，供给植株稳定的水分。另外，AM真菌可以改善或稳定土壤的结构，从而间接提高AM对水分的吸收利用[30]。李思龙等[31]试验发现，在相同高温下，接种AM真菌的牡丹幼苗根系活力、叶绿素含量、可溶性蛋白含量等指标均高于对照组，说明，AM真菌提高了牡丹抗热性。Navarro等[32]报道了接种AM真菌能够提高药用植物在盐渍土壤中的生产能力，减轻药用植物因盐害造成的产量损失。AM真菌提高药用植物耐盐性的机理主要表现在以下几点：①AM真菌通过对药用植物矿物质营养元素的影响间接提高耐盐性；②AM真菌通过改变药用植物渗透势提高耐盐性；③AM真菌增强植株抗氧化酶系统活力提高耐盐性；④AM真菌通过调控蛋白酶来提高耐盐性[33]。AM真菌作用于药用植物产生各种生物碱，能够增强宿主对食草昆虫的抵抗[34]。Reidinger等学者[35]发现接种AM真菌的千里光草（Senecio jacobaea）能够产生吡咯里西啶生物碱，明显增强对植食性昆虫的抵抗。AM真菌作用于药用植物产生新的抗菌素，能够增加宿主对病原微生物的抵抗[36]。Bharadwaj等[37]研究人员发现，AM真菌促使马铃薯产生吲哚乙酸，从而增强了对土壤中病原微生物的抗病能力。
AM真菌对于重金属具有很强的生物吸附潜力，可降低宿主植物体对重金属的吸收[38-39]。Or1owska等[40]认为AM真菌具有较强的络合重金属的能力，在砷含量较高的土壤接种AM真菌后，不但提高了车前草（Plantago lanceolata L.）对砷的抗性，而且对宿主植物有明显促进作用。为提高药用植物对恶劣环境的适应，AM真菌促使宿主对有机质的吸收，以及对重金属的吸附[41]。Aloui等[42]学者证实了根内球囊霉（Glomus irregularis）可促使蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）产生某些异黄酮及其衍生物，该类次生代谢物明显的提高了蒺藜苜蓿对镉元素的降解能力。结果表明，或通过AM真菌表面的吸附作用来缓解重金属元素的毒害，或是通过ERM产生多糖分泌物质的结合作用而降低其毒性。另外，AM真菌具有较强的络合重金属元素的能力，真菌细胞壁分泌的粘液和真菌组织中聚磷酸、有机酸均能络合重金属，从而减少重金属向地上部的运输量。 以上结果说明，AM真菌对药用植物抗性的影响主要表现在：改善药用植物生长的土壤环境；调节药用植物自身的生长影响，进而提高药用植物对干旱、酸碱和重金属污染土壤的耐受性；诱导宿主产生次生代谢物，提高了宿主的抗虫、抗菌、抗病的能力。因此，AM真菌在盐渍化、酸碱化、重金属污染地区的生物修复中具有巨大的应用潜力。
4药用植物AM真菌的研究展望
近年来，野生药用植物资源已不能满足医药产业迅速发展的需求，人们必须对野生药用植物引种栽培来缓解这一情况，而在栽培过程中往往容易出现病虫害、农药滥用等问题，直接或间接影响了药用植物的产量和质量。而且，栽培药用植物的有效成分含量往往下降，这些问题是栽培药用植物的一大瓶颈。目前，AM真菌在国内外的应用主要表现在以下3个方面[43]：生物肥料、生物防治和生态保护。国外已将AM真菌开发成新型生物肥料进行规模化生产，接种AM真菌和生产菌根化苗木都具有良好效果。我国也对AM真菌开发生物肥料进行过初步研究，在半夏等药用植物上通过筛选高效菌株，研制优质生物肥料，取得良好效果[44]，但由于AM真菌无法进行纯培养，加之菌剂的开发面临着易污染、周期长、产量低等问题，未能形成大规模的生产和应用；利用AM真菌来防治土壤中的线虫、土传微生物等危害，克服了化学防治的环境污染、农药残留、病原物产生抗药性的弊端，具有重要的生态和经济意义；此外，AM真菌在生物修复退化土壤、改良土壤结构等方面具有重要作用。
基于药用植物的诸多问题，限制了医药产业的发展，降低了我国药用植物在国际市场上的竞争力。因此，今后可以优先考虑开展以下4个方面的工作：①以我国丰富的药用植物AM真菌为依托，尝试从药用植物AM真菌入手，筛选出抗寒、抗病、促生等优势药用植物AM菌种，以期达到提高药效、增加产量的目的；②以AM真菌为菌剂，开发药用植物专用微生物肥料。AM真菌本身无毒无味，是纯正的生物肥料，可以减少化肥施用量，降低农药的使用，在生态环境与生物资源保护方面具有重要的意义；③利用优势药用植物AM菌种，培育菌根化幼苗，可明显提高药用植物的存活率，从而为药用植物的优良树种引种、病虫害防治、生物修复等方面提供前提条件；④由于不同的药用植物发挥药效的时期不同，所以有必要探索AM真菌与药用植物接种时期的规律性，实现更有效、高效的侵染，达到提高品质、质量及药效的目的。
药用植物AM真菌是一个庞大的特殊真菌类群，传统的AM真菌研究手段和方法，已经不能满足现有研究工作的需要，必须结合分子生物学等现代生物技术[45]，如等位特异PCR（AS-PCR）、多任意扩增子图谱（MAAP）、DNA 扩增指纹分析技术、微卫星DNA标记（SSR）等技术。越来越多的分子技术应用于药用植物AM真菌的研究中，有利于提升药用植物的药用价值，并有助于进一步探索AM真菌与药用植物之间的有关作用机制问题。
药用植物AM真菌是一种新型的微生物资源，具有潜在的应用价值，为发现新的先导化合物及保护濒危药用植物植物提供了重要的开发和利用途径，在农业、工业、医药卫生、生物学及生态学等领域有着巨大的应用潜力。深入研究AM真菌对药用植物的影响及其作用机制，有利于人们深刻认识AM真菌与药用植物的共生关系，也可为深入探讨药用植物与环境之间的生态关系辟出新的途径。
42卷14期曾理等AM真菌对药用植物的影响及其作用机理参考文献
[1] 刘润进，陈应龙.菌根学[M].北京：科学出版社，2007.
[2] 刘润进，焦惠，李岩，等.丛枝菌根真菌物种多样性研究进展[J].应用生态学报，2009，20（9）：2301-2307.
[3] 任摇禛，王建武，冯远娇，等.丛枝菌根真菌侵染Bt玉米及對其生长的影响[J].生态学杂志，2011，30（6）：1162-1168.
[4] 崔向超，胡君利，林先贵，等.丛枝菌根真菌与复硝酚钠在番茄育苗中的应用[J].应用与环境生物学报，2012，18（5）：843-846.
[5] 孔佩佩，杨树华，贾瑞冬，等.不同丛枝菌根真菌对切花菊生长的影响[J].中国农学通报，2011，27（31）：222-227.
[6] 邓玉诚.药用植物资源研究进展[J].植物杂志，1993，2：12.
[7] HE X H，DUAN Y H，CHEN Y L，et al.A 60-year journey of mycorrhizal research in China：Past，present and future directions [J].Science China Life Sciences，2010，53（12）：1374-1398.
[8] SMITH S E，READ D J.Mycorrhizal symbiosis [M].New York：Academic Press，2008.
[9] TOUSSAINT J P，SMITH F A，SMITH S E.Arbuscular mycorrhizal fungi can induce the production of phytochemicals in sweet basil irrespective of phosphorus nutrition [J].Mycorrhiza，2007，17：291-297.
[10] CICATELLI A，LINGUA G，TODESCHINI V，et al.Arbuscular mycorrhizal fungi modulate the leaf transcriptome of a Populus alba L.clone grown on a zinc and coppercontaminated soil [J].Environmental and Experimental Botany，2012，75：25-35. [11] JAYACHANDRAN K，SHETTY K G.Growth response and phosphorus uptake by arbuscular mycorrhizae of wet prairie sawgrass [J].Aquatic Botany，2003，76：281-290.
[12] SMITH S E，SMITH F A，JAKOBSEN I.Mycorrhizal fungi can dominate phosphate supply to plants irrespective of growth responses [J].Plant Physiollogy，2003，133：16-20.
[13] GYURICZA V，BOULOIS H D，DECLERCK S.Effect of potassium and phosphorus on the transport of radiocesium by arbuscular mycorrhizal fungi [J].Journal of Environmental Radioactivity，2010，101：482-487.
[14] BAIRD J M，WALLEY F L，SHIRTLIFFE S J.Arbuscular mycorrhizal fungi colonization and phosphorus nutrition in organic field pea and lentil [J].Mycorrhiza，2010，20（8）：541-549.
[15] YAGAME T，YAMATO M.Mycoheterotrophic growth of Cephalanthera falcata（Orchidaceae） in tripartite symbioses with Thelephoraceae fungi and Quercus serrata（Fagaceae） in pot culture condition [J].Journal of Plant Research，2012，126（2）：215-222.
[16] 郭良棟，田春杰.菌根真菌的碳氮循环功能研究进展[J].微生物学通报，2013，40（1）：158-171.
[17] ZUBEK S，STEFANOWICZB A M，BLASZKOWSKI J，et al.Arbuscular mycorrhizal fungi and soil microbial communities under contrasting fertilization of three medicinal plants [J].Applied Soil Ecology，2012，59：106-115.
[18] 刘洁，刘静，金海如.丛枝菌根真菌N代谢与C代谢研究进展[J].微生物学杂志，2011，31（6）：70-75.
[19] 孙秋玲，戴思兰，张春英，等.菌根真菌促进植物吸收利用氮素机制的研究进展[J].生态学杂志，2012，31（5）：1302-1310.
[20] YANG T，DAI C C.Interactions of two endophytic fungi colonizing Atractylodes lancea and effects on the host's essential oils [J].Acta Ecologica Sinica，2013，33：87-93.
[21] 诸姮，胡宏友，卢昌义，等.植物体内的黄酮类化合物代谢及其调控研究进展[J].厦门大学学报：自然科学版，2007，46（1）：136-143.
[22] YADAV K，AGGARWAL A，SINGH N.Arbuscular mycorrhizal fungi （AMF） induced acclimatization， growth enhancement and colchicine content of micropropagated Gloriosa superba L.plantlets [J].Industrial Crops and Products，2013，45：88-93.
[23] 赵昕，王博文，阎秀峰.丛枝菌根对喜树幼苗喜树碱含量的影响[J].生态学报，2006，26（4）：1057-1062.
[24] 黄京华，谭钜发，揭红科.丛枝菌根真菌对黄花蒿生长及药效成分的影响[J].应用生态学报，2011， 22（6）：1443-1449.
[25] MIRHASSAN R S，ABBAS H，MOHSEN B，et al.Effects of arbuscular mycorrhizal （AM） fungi on growth， essential oil production and nutrients uptake in basil [J].Journal of Medicinal Plant Research，2010，4（21）：2222-2228.
[26] NIKITAS K，THOMAS T，ELENI P F.Effects of Glomus lamellosum on Growth，Essential Oil Production and Nutrients Uptake in Selected Medicinal Plants [J].Journal of Agricultural Science，2012，4（3）：137-144.
[27] MUCCIARELLI M，CAMUSSO W，MAFFEI M，et al.Volatile terpenoids of endophyte-free and infected peppermint （Mentha piperita L.）：Chemical partitioning of a symbiosis [J].Microbial Ecology，2007，54：685-696.
[28] TIAN Y H，LEI Y B，ZHENG Y L，et al.Synergistic effect of colonization with arbuscular mycorrhizal fungi improves growth and drought tolerance of Plukenetia volubilis seedlings[J].Acta Physiologiae Plantarum， 2012，1：1-10.
[29] ASRAR A W，ELHINDI K M.Alleviation of drought stress of marigold（Tagetes erecta）plants by using arbuscular mycorrhizal fungi [J].Saudi Journal Biological Sciences，2011，18：93-98.