姜黄素类似物XL通过靶向SERCA2(Ca2+-ATPase2)治疗结肠癌

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姜黄素作为Ⅲ期临床试验中治疗结肠癌的药物,具有非常安全、可作为潜在化学防护和化学治疗药的优点,但同时也存在生物利用度低,效果不显著的劣势,因此需要开发新的、更有效的二代姜黄素类似物治疗结直肠癌。我们的研究发现姜黄素类似物XL在体内体外对结肠癌的治疗效果都非常显著,同时探讨了其中的分子机制,发现XL可与内质网钙离子泵SERCA2结合并抑制其Ca2+-ATP酶活性,同时诱发结肠癌细胞ER.stress相关的凋亡及G2/M周期阻滞。论文第一部分考察了人源结肠癌细胞和正常结肠上皮细胞对姜黄素类似物XL的敏感性及其对细胞增殖、凋亡的影响。体外筛选的结果显示XL处理的结肠癌细胞增殖呈剂量依赖性下降,其中敏感性最高的SW480细胞IC50只有0.8μM。然而,在1μM的剂量下,正常结肠上皮细胞的增殖未受到明显抑制。Hochest染色和免疫印迹分析的结果显示XL处理以后SW480细胞凋亡明显。流式细胞筛选检测SW480细胞表面死亡受体表达的变化,发现DR5的表达明显增加而FAS表达几乎未受影响,而且ER应激反应被激活,这表明XL诱导结肠癌细胞ER-stress相关的凋亡。接下来我们猜想XL处理后细胞增殖受到抑制是否与细胞周期变化有关,结果发现XL在SW480细胞中诱导显著的G2/M周期阻滞。已有研究表明thapsigargin导致的细胞的ER-stress促使PEAK依赖的p53/47 mRNA的转录诱导,后者的高表达导致G2/M期阻滞。我们从蛋白水平检测到XL处理以后p53/47的表达明显下降,这表明XL导致SW480细胞产生G2/M期阻滞的机制可能与thapsigargin相同。论文第二部分通过小鼠异种移植瘤模型,我们探讨了XL对SW480细胞体内增殖、凋亡、血管生成的影响。结果表明腹腔给药2mg/kg的XL即可明显抑制移植瘤的生长,给药组肿瘤组织的SERCA酶活也显著下降。而且两组小鼠的肝脏和脾脏重量没有差异,说明药物毒副作用不明显。肿瘤组织蛋白免疫印迹分析结果显示,给药组移植瘤组织的凋亡明显增加的同时ER-stress通路也被激活。移植瘤组织进行HE染色及TUNEL染色发现,XL给药组肿瘤坏死程度及凋亡程度均明显高于olive oil对照组。免疫组化染色结果显示给药组肿瘤组织中血管数量明显减少,说明其血管生成受到抑制。论文第三部分进一步考察了XL在结肠癌细胞中诱导ER-stress的分子机制即寻找药物的作用靶点。钙泵SERCA从胞浆中摄取钙离子以保持内质网腔中的Ca2+平衡,如果SERCA的酶活性受到抑制,会导致内质网的非折叠蛋白反应(UPR),产生ER-stress。有研究表明姜黄素可在体内体外抑制SERCA2的酶活性,通过前面的研究发现XL具有类似姜黄素的活性,因此我们检测了XL给药后SW480细胞中SERCA的酶活性及胞浆内Ca2+浓度变化,结果表明SERCA酶活性被显著抑制的同时胞浆中钙离子浓度持续上升。荧光共聚焦的结果显示XL进入细胞后主要分布在核周的内质网上且与SERCA2共定位。实时定量PCR的结果表明SW480细胞在mRNA水平高表达SERCA2, SERCA1与SERCA3几乎检测不到表达。在SW480细胞中过表达SERCA2或慢病毒干扰SERCA2,发现给药后ER-stress都明显得到缓解。以上结果都暗示XL与SERCA2可能通过结合产生相互作用。进一步的分子对接结果显示XL与SERCA2的结合位点是内质网腔一侧的连接M3和M4的loop环和L78的loop环之间的口袋。为更深入地证明两者的结合,我们将SERCA2中与XL形成氢键和pi-pi键的氨基酸突变为丙氨酸,然后检测了HEK细胞过表达野生型的SERCA2和位点突变的SERCA2后XL给药对ER-stress以及胞浆内Ca2+浓度变化的影响,结果显示不同于野生型的SERCA2,过表达突变SERCA2没有逆转XL诱导的ER-stress及胞浆内Ca2+浓度持续上升。综上所述,我们的研究发现姜黄素类似物XL具有比姜黄素更强的活性,毒副作用相对较低,XL以新的结合位点靶向SERCA2。这些结果表明SERCA2作为结肠癌治疗药物作用靶点的可行性,更重要的是XL可作为靶向SERCA2的先导化合物,为结肠癌靶向治疗的新药研制提供了有利依据。
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