应用CRISPR/Cas9系统研究CTNNB1突变对神经祖细胞基因表达和增殖的影响

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自闭症谱系障碍(Autism spectrum disorder,ASD)是一类常见的神经发育相关疾病,普遍认为ASD是广泛性发育障碍的一种亚型,男性多见,在婴幼儿阶段发病,临床表现为不同程度的语言发育和交往障碍、行为刻板和兴趣狭窄,部分患儿可能在某一方面有突出的能力。世界范围ASD的发病率约为1%,中国未见确切数据报道。ASD致病原因复杂,普遍认为是遗传和环境的共同作用,其中遗传因素占主要方面。ASD的发病机制不清和治疗困难,使得ASD成为困扰世界医疗界的一大难题。目前只有少部分ASD患者致病基因明确,如脆性X染色体综合征患者的FMR1基因,Rett综合征患者的MECP2基因,多数ASD患者并没有明确的致病基因,属于多个基因共同作用的多基因遗传病。近年来高通量、高分辨率测序技术的发展以及ASD患者散发和家系病例的不断收集,大大加快了寻找ASD易感基因的步伐,例如反复出现的CHD8、SCN2A和SYNGAP1等。随着找到的易感基因逐年增多,国际上的ASD研究组织(Simons Foundation Autism Research Initiative,SFARI)建立了一个收集 ASD 患者相关基因的数据库。迄今为止,该数据库从世界各地发表的ASD相关研究中收集了 990个基因,根据致病性强弱分为五个等级,是目前最权威的收集ASD遗传基因的数据库之一。2016年Anthony Wynshaw-Boris教授通过对8个伴有大脑一过性过度发育的ASD患者和5个对照组患者的外显子测序发现了一个涉及已知ASD三级易感基因CTNNB1的新发终止子突变chr3:41266229 C>C/T。这一基因主要涉及的Wnt通路恰好是Anthony Wynshaw-Boris教授前期研究调节大脑发育和动物行为的主要通路之一。但目前没有证据直接表明该基因与大脑一过性过度发育和ASD相关行为异常有关。因此本研究主要采用人诱导多能干细胞(Human Induced Pluripotent Stem Cells hiPSC)研究 CTNNB1 在 ASD 神经发育过程中的作用。我们进行了以下三个部分的研究:(1)应用CRISPR/Cas9基因编辑技术建立含有CTNNB1终止子突变的诱导多能干细胞系;(2)iPSC向神经祖细胞(NPC)诱导分化;(3)CTNNB1突变对NPC基因表达、细胞增殖和Wnt通路活性的影响。第一部分目的利用CRISPR/Cas9基因编辑技术建立含有CTNNB1基因终止子突变的诱导多能干(Induced Pluripotent Stem,iPS)细胞系。方法采用同源重组介导的CRISPR/Cas9精准基因编辑技术建立与ASD患者相同的含有CTNNB1基因终止子突变的iPS细胞系,并采用Taqman探针、Sanger测序和全基因组测序的方法验证编辑位点,检测脱靶位点。结果利用CRISPR/Cas9基因编辑技术建立了含有目的CTNNB1终止子突变的iPS细胞系;Taqman检测显示引入突变可以获得23.96%的突变敲入率,修正突变可以获得31.25%的突变修复率。全基因组重测序检测到含有突变的目的片段成功敲入到指定位置,但修正片段并未敲入成功。并未在可能发生脱靶的位点发现脱靶现象。此外,全基因组重测序显示了细胞系之间的全基因组水平单核苷酸多态性(SNP)和拷贝数变异(CNV)。结论采用同源重组介导的CRISPR/Cas9精准基因编辑技术可以获得具有CTNNB1单等位基因终止子突变的iPS细胞系。无偏倚的全基因组重测序方法可以对CRISPR/Cas9编辑CTNNB1基因编辑后的iPS细胞系进行有效的脱靶现象检测,为后续实验的准确性提供可靠保障。但ASD患者来源的iPS细胞系在基因编辑后并未达到预期效果,这可能与DNA局部区域的复杂结构有关。同一来源的iPS细胞系在基因编辑后仍存在单核苷酸多态性(Single Nucleotide Polymorphisms,SNP)和拷贝数变异(Copy Number Variation,CNV)。第二部分目的探究CRISPR/Cas9基因编辑后的iPSC诱导成为神经祖细胞的能力;设计可以将iPSC诱导成为背侧可增殖的神经干细胞(Dorsal NPC)并表达相应的标记蛋白PAX6的诱导方案。方法设计的单SMAD抑制剂诱导方案在无饲养层的条件下将基因编辑前后的hiPSC系诱导成为NPC,应用RT-qPCR验证诱导过程是否符合人类胚胎外胚层的发育规律;免疫荧光染色检测诱导产生的NPC表达Dorsal NPC相关的标记蛋白情况。结果自主设计NPC诱导方案可以诱导产生PAX6阳性的Dorsal NPC;诱导过程基因表达符合外胚层及端脑发育过程;且此方案具有广泛适用性,可用于hESC、hiPSC和mESC向NPC方向诱导。结论自主设计的单SMAD抑制剂诱导方案可以在无饲养层的条件下将基因编辑前后的hiPSC系诱导成为NPC,为建立ASD相关发育模型打下基础。第三部分目的研究CTNNB1终止子突变导致的半量不足是否影响NPC的Wnt通路活性及下游基因表达,导致细胞过度增殖,进而成为ASD患者行为异常和一过性大脑过度发育的原因。方法采用RT-qPCR,Western-blot,TOP-flash,细胞增殖率测定以及转录组测序的方法研究基因水平的CTNNB1终止子突变对NPC的影响。结果RT-qPCR显示基因水平的CTNNB1终止子突变导致该基因mRNA水平降低;但该基因表达的β-catenin蛋白含量无明显变化;TOP-flash实验表明CTNNB1终止子突变降低Wnt通路活性,转录组测序印证了 Wnt通路下游基因表达差异;CTNNB1终止子突变改变mRNA表达水平,细胞增殖检测显示突变不影响细胞增殖潜能和细胞粘附。结论基因水平CTNNB1单等位基因终止子突变会造成基因表达水平的降低并影响Wnt通路的活性以及下游基因表达,但不影响NPC增殖和粘附水平,这些细胞表型可能是多基因共同作用的结果。
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