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[摘要] 目的 探讨BOLD-fMRI结合神经导航辅助技术对显微切除运动功能区海绵状血管畸形手术中神经功能保护的价值。 方法 将41例海绵状血管畸形患者分为导航组（20例）和对照组（21例），导航组予BOLD-fMRI 结合神经导航辅助下显微手术治疗，对照组行常规海绵状血管畸形切除术。对比两组患者术前与术后3个月的KPS评分改变及术后并发症发生率。 结果 术前导航组与对照组KPS评分差异无统计学意义（P>0.05）；术后3个月导航组KPS评分高于对照组（P<0.05）；导航组术后3个月KPS评分与术前比较明显改善（P<0.05）。 结论 BOLD-fMRI结合神经导航辅助技术在显微切除运动功能区海绵状血管畸形手术中具有保护神经功能的作用。
[关键词] 血氧水平依赖性功能磁共振成像；皮层运动区；神经导航；脑海绵状血管畸形
[中图分类号] R739.41 [文献标识码] B [文章编号] 1673-9701（2018）09-0049-04
BOLD-fMRI combined with neuro-navigation microsurgical removal of cavernous vascular malformations
LIU Jin WANG Weiming QIU Weiwen YE Suilin
Department of Neurosurgery， Lishui People’s Hospital in Zhejiang Province， Lishui 323000， China
[Abstract] Objective To investigate the value of BOLD-fMRI combined with neuro-navigational aids in neurofunctional protection during microsurgical removal of motor function cavernous vascular malformation. Methods A total of 41 patients with cavernous vascular malformations were divided into the navigation group（n=20） and the control group （n=21）. The navigation group was given BOLD-fMRI combined with neuronavigation-assisted microsurgery. The control group was given conventional cavernous malformation resection. The changes of KPS score and the incidence of postoperative complications between the two groups before surgery and 3 months after the surgery were compared. Results There was no statistically significant difference in KPS score between the navigation group and the control group before surgery（P>0.05）. The score of KPS in navigation group was higher than that in the control group 3 months after surgery（P<0.05）； the score of KPS in the navigation group 3 months after the surgery was significantly higher than that before surgery（P<0.05）. Conclusion BOLD-fMRI combined with neuro-navigational aids can protect neurological function during microsurgical removal of motor function cavernous vascular malformation.
[Key words] BOLD-fMRI； Motor cortex； Neuronavigation； Cavernous vascular malformation
腦海绵状血管畸形（cerebral cavernous malformation，CCM）是一种脑血管畸形，CCM人群发病率为0.5%[1]。CCM占中枢神经系统中血管畸形的5%～10%[2]。术中如何避免神经功能受损是功能区CCM显微手术切除的关键。2003年 1月～2013年3月我院神经外科应用BOLD-fMRI结合神经导航技术辅助下显微手术治疗大脑运动功能区CCM20例，取得较好的疗效，现报道如下。
1 资料与方法
1.1一般资料
选择2003年1月～2013年3月我院神经外科显微手术治疗大脑运动功能区CCM 41例患者作为研究对象。按照是否应用BOLD-fMRI结合神经导航技术分为导航组（20例）和对照组（21例）。入组标准：术前MRI诊断运动区CCM，术后病理确诊为CCM。排除标准：曾进行放疗的CCM 患者[3]。导航组男12例，女8例，年龄21～68岁，平均（44.20±13.07）岁。发病时间1周～3年，平均2个月。对照组男11例，女10例，年龄23～65岁，平均（43.90±12.77）岁。发病时间1周～2年，平均3个月。两组一般资料差异无统计学意义（P>0.05）。1.2 fMRI成像方法 美国GE公司3.0T（Signa HDx）超导磁共振，采用8通道头颅高分辨率相控阵线圈。参数如下：TR/TE：2000/30 ms，FOV=192 mm×192 mm，翻转角90°，矩阵64×64，层厚4 mm，层间隔0.2 mm，层数31。实验采用静息-运动循环模式。一次功能像EPI序列扫描时间为330 s。患者按要求依次进行左右手的功能像扫描。静息状态要求患者保持休息状态，运动态要求患者进行有序的对指运动。通过GE公司Brainwave软件分析处理图像。计算每个体素内的信号改变生成激活图。将生成的激活区域图与解剖图相叠加，分析CCM与运动区的关系（图1、2）。
1.3 导航手术过程
1.3.1 根据导航系统制定手术计划 患者于手术当日早晨备皮。以海绵状血管畸形为中心粘贴6～7枚头皮标记，行头颅MRI扫描。成像参数：层厚2 mm，矩阵256×256。将数据输入美敦力神经导航仪。由导航系统进行图像的三维重建，麻醉成功后用Mayfield头颅架固定头颅。借助神经导航仪设计手术入路及手术切口，注意避开功能区。
1.3.2 手术过程 切开头皮后用铣刀去除颅骨瓣，剪开硬脑膜前再次用神经导航确定病灶位置及CCM至脑表面的距离并计算CCM与运动区的空间关系，设计最佳手术入路。显微镜下沿脑沟解剖蛛网膜及软脑膜，注意保护功能区。少量渗血可使用速即纱压迫止血。沿脑沟分离显露出CCM，切断血供后完整切除CCM及周围的含铁血黄素层。对照组根据术前头颅MRI结果设计手术切口，按照常规方法在显微镜下切除CCM。
1.4 评价标准
KPS评分表示患者的功能状态，100 分正常，70分生活可自理，得分越高功能状况越好。对患者手术前后进行 KPS 评分，评价患者手术前后功能变化[4]。
1.5 统计学方法
应用SPSS 17.0统计学软件对数据进行分析，计量资料以均数±标准差（x±s）表示，两组比较采用t检验，多组比较采用单因素方差分析；计数资料采用χ2检验。P<0.05为差异有统计学意义。
2 结果
2.1两组患者手术前与术后3个月KPS评分比较
应用BOLD-fMRI结合神经导航技术辅助下显微手术治疗20例运动功能区CCM，术中神经导航仪定位准确（注册误差<1 mm）。术后未引起永久性神经功能损害。根据Karnofsky评分表对生存质量进行计分，分析患者手术前与术后3个月KPS计分。得分越高，神经功能恢复越好。术前导航组与对照组KPS评分差异无统计学意义（P>0.05）；术后3个月导航组KPS评分高于对照组（P<0.05）；导航组术前KPS计分为（76.5±16.94）分，术后3个月KPS计分为（91.5±7.45）分，与术前比较有显著差异（P<0.05）。
2.2患者并发症情况
导航组肺部感染2例，颅内感染0例，感觉麻木1例，肌力较术前下降0例，并发症发生率为15.00%；对照组肺部感染3例，颅内感染1例，感觉麻木2例，肌力较术前下降1例，并发症发生率为33.33%。两组并发症发生率比较有显著性差异（P<0.05）。
3 讨论
运动区CCM的临床特点主要有癫痫、头痛、偏瘫、局灶性神经功能缺失等[5]。癫痫是运动功能区CCM最常见的临床表现。由于CCM缺乏血脑屏障导致红细胞漏出形成含铁血黄素环是引起癫痫的主要原因[6]。运动功能区CCM急性出血或本身的占位效应引起患者出现神经功能损害[7]。运动区主要包括：（1）初级运动区（M1）；（2）次級运动区：辅助运动区（supplementary motor area，SMA）、前额叶皮层（prefrontal cortex）、运动前区皮层（premotor cortex，PMC）及后顶叶皮层（posterior parietal cortex，PPC）等[8]。M1区又可分为腹侧的M1-4a区和背侧的M1-4p区[9]。M1-4a 区负责运动的执行[10]。M1-4p区能感觉运动，并调节运动[11]。
BOLD-fMRI能够清晰的显示出大脑的解剖结构图像，并且能无创的显示大脑皮层的功能信息变化从而定位功能区，该技术对初级运动区（M1）和辅助运动区的定位准确性较佳[12]，BOLD-fMRI对语言功能区定位的敏感度37.1%，特异性83.4%[13]。Wengenroth等[14]研究发现术前BOLD-fMRI可准确定位中央区。Bizzi等[15]通过对34例患者的前瞻性研究报道，BOLD-fMRI敏感度83%，特异度82%。Bartos等[16]报道与皮层电刺激比较，BOLD-fMRI对77%的患者功能区定位误差不超过5 mm。BOLD-fMRI能够准确定位功能区，无侵袭性、图像直观，能提供运动区的影像信息为术前制定手术计划提供可靠依据。Slotty PJ等[17]报道在神经导航辅助下通过小切口切除位置较深的CCM。Enchev YP等[18]报道在深部CCM切除术中，神经导航有利于制定最安全的手术计划[19]。术中神经导航能够帮助术者识别关键的解剖结构，评估手术进程，识别可能的残余病灶。神经导航指引下手术有助于提高安全性，降低手术致残率[20]。造成神经导航准确度下降的原因主要有注册误差、脑漂移。术前应通过以下方法降低注册误差：（1）术前标志应贴在头皮不容易移位的位置，标志不少于6枚。（2）头颅架固定过程中不能使皮肤移位。术中脑漂移对神经导航的准确度影响最高，应采用以下方法降低：（1）术前摆放体位时应使CCM位于最高的位置，减少手术过程中脑组织因重力影响向侧方移动。（2）手术过程中尽可能的减少手术操作引起的脑移位。（3）手术过程中不引流脑脊液，不使用脱水剂。（4）手术操作轻柔，避免损伤血管造成脑组织肿胀[21]。
本组患者神经导航术前、术中均能精确定位CCM，为术前确定最优手术入路及术中引导术者全切CCM提供了极大的帮助。神经导航技术对手术中精确定位CCM有重大指导作用。BOLD-fMRI、神经导航是运动功能区CCM外科治疗有效的辅助技术，这些技术的联合应用能够更精确的定位病灶和运动功能区，有利于最大范围的切除病灶和最小的神经损伤[22]。BOLD-fMRI联合神经导航能够准确定位CCM和功能区，极大的提高了手术的安全性。导航组20例CCM术中均未发生误损伤运动区导致术后神经功能障碍的情况。术后KPS 计分与术前比较明显改善（P<0.05）。 綜上，BOLD-fMRI结合神经导航辅助技术在显微切除运动功能区CCM手术中具有保护神经功能的作用。
[参考文献]
[1] Maddaluno L，Rudini N，Cuttano R，et al.End MT contributes to the onset and progression of cerebral cavernous malformations[J]. Nature，2013，498（7455）：492-496.
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[5] Slotty PJ，Ewelt C，Sarikaya-Seiwert S，et al.Localization techniques in resection of deep seated cavernous angiomas-review and reevaluation of frame based stereotactic approaches[J].Br J Neurosurg，2013，27（2）：175-180.
[6] Matsuda R，Coello AF，De Benedictis A，et al.Awake mapping for resection of cavernous angioma and surrounding gliosis in the left dominant hemisphere：Surgical technique and functional results[J].J Neurosurg. 2012，117（6）：1076-1081.
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[11] Sharma N，Jones PS，Carpenter TA，et al.Mapping the involvement of BA 4a and 4p during Motor Imagery[J]. Neuroimage，2008，41（1）：92-99.
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[13] Kuchcinski G，Mellerio C，Pallud J，et al.Three-tesla functional MR language mapping：comparison with direct cortical stimulation in gliomas[J].Neurology，2015，84（6）：560-568.
[14] Wengenroth M，Blatow M，Guenther J，et al.Diagnostic benefits of presurgical fMRI in patients with brain tumours in the primary sensorimotor cortex[J]. Eur Radiol，2011，21（7）：1517-1525.
[15] Bizzi A，Blasi V，Falini A，et al.Presurgical functional MR imaging of language and motor functions：Validation with intraoperative electrocortical mapping[J]. Radiology，2008，248（2）：579-589. [16] Bartos R，Jech R，Vymazal J，et al.Validity of primary motor area localization with fMRI versus electric cortical stimulation：A comparative study[J]. Acta Neurochir（Wien），2009，151（9）：1071-1080.
[17] Slotty PJ，Ewelt C，Sarikaya-Seiwert S，et al.Localization techniques in resection of deep seated cavernous angiomas-review and reevaluation of frame based stereotactic approaches[J].Br J Neurosurg，2013，27（2）：175-180.
[18] Enchev YP，Popov RV，Romansky KV，et al.Neuronavigated surgery of intracranial cavernomas--enthusiasm for high technologies or a gold standard[J]. Folia Med（Plovdiv），2008，50（2）：11-17.
[19] Kumar A，Chandra PS，Sharma BS，et al.The role of neuro navigation-guided functional MRI and diffusion tensor tractography along with cortical stimulation in patients with eloquent cortex lesions[J].Br J Neurosurg，2014，（28）：226.
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[22] Miao XL，Chen ZJ，Yang WD，et al.Intraoperative magnetic resonance imaging-guided functional neuronavigation plus intraoperative neurophysiological monitoring for microsurgical resection of lesions involving hand motor area[J].Zhonghua Yi Xue Za Zhi，2013，93（3）：212-214.
（收稿日期：2017-10-20）
[关键词] 血氧水平依赖性功能磁共振成像；皮层运动区；神经导航；脑海绵状血管畸形
[中图分类号] R739.41 [文献标识码] B [文章编号] 1673-9701（2018）09-0049-04
BOLD-fMRI combined with neuro-navigation microsurgical removal of cavernous vascular malformations
LIU Jin WANG Weiming QIU Weiwen YE Suilin
Department of Neurosurgery， Lishui People’s Hospital in Zhejiang Province， Lishui 323000， China
[Abstract] Objective To investigate the value of BOLD-fMRI combined with neuro-navigational aids in neurofunctional protection during microsurgical removal of motor function cavernous vascular malformation. Methods A total of 41 patients with cavernous vascular malformations were divided into the navigation group（n=20） and the control group （n=21）. The navigation group was given BOLD-fMRI combined with neuronavigation-assisted microsurgery. The control group was given conventional cavernous malformation resection. The changes of KPS score and the incidence of postoperative complications between the two groups before surgery and 3 months after the surgery were compared. Results There was no statistically significant difference in KPS score between the navigation group and the control group before surgery（P>0.05）. The score of KPS in navigation group was higher than that in the control group 3 months after surgery（P<0.05）； the score of KPS in the navigation group 3 months after the surgery was significantly higher than that before surgery（P<0.05）. Conclusion BOLD-fMRI combined with neuro-navigational aids can protect neurological function during microsurgical removal of motor function cavernous vascular malformation.
[Key words] BOLD-fMRI； Motor cortex； Neuronavigation； Cavernous vascular malformation
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1 资料与方法
1.1一般资料
选择2003年1月～2013年3月我院神经外科显微手术治疗大脑运动功能区CCM 41例患者作为研究对象。按照是否应用BOLD-fMRI结合神经导航技术分为导航组（20例）和对照组（21例）。入组标准：术前MRI诊断运动区CCM，术后病理确诊为CCM。排除标准：曾进行放疗的CCM 患者[3]。导航组男12例，女8例，年龄21～68岁，平均（44.20±13.07）岁。发病时间1周～3年，平均2个月。对照组男11例，女10例，年龄23～65岁，平均（43.90±12.77）岁。发病时间1周～2年，平均3个月。两组一般资料差异无统计学意义（P>0.05）。1.2 fMRI成像方法 美国GE公司3.0T（Signa HDx）超导磁共振，采用8通道头颅高分辨率相控阵线圈。参数如下：TR/TE：2000/30 ms，FOV=192 mm×192 mm，翻转角90°，矩阵64×64，层厚4 mm，层间隔0.2 mm，层数31。实验采用静息-运动循环模式。一次功能像EPI序列扫描时间为330 s。患者按要求依次进行左右手的功能像扫描。静息状态要求患者保持休息状态，运动态要求患者进行有序的对指运动。通过GE公司Brainwave软件分析处理图像。计算每个体素内的信号改变生成激活图。将生成的激活区域图与解剖图相叠加，分析CCM与运动区的关系（图1、2）。
1.3 导航手术过程
1.3.1 根据导航系统制定手术计划 患者于手术当日早晨备皮。以海绵状血管畸形为中心粘贴6～7枚头皮标记，行头颅MRI扫描。成像参数：层厚2 mm，矩阵256×256。将数据输入美敦力神经导航仪。由导航系统进行图像的三维重建，麻醉成功后用Mayfield头颅架固定头颅。借助神经导航仪设计手术入路及手术切口，注意避开功能区。
1.3.2 手术过程 切开头皮后用铣刀去除颅骨瓣，剪开硬脑膜前再次用神经导航确定病灶位置及CCM至脑表面的距离并计算CCM与运动区的空间关系，设计最佳手术入路。显微镜下沿脑沟解剖蛛网膜及软脑膜，注意保护功能区。少量渗血可使用速即纱压迫止血。沿脑沟分离显露出CCM，切断血供后完整切除CCM及周围的含铁血黄素层。对照组根据术前头颅MRI结果设计手术切口，按照常规方法在显微镜下切除CCM。
1.4 评价标准
KPS评分表示患者的功能状态，100 分正常，70分生活可自理，得分越高功能状况越好。对患者手术前后进行 KPS 评分，评价患者手术前后功能变化[4]。
1.5 统计学方法
应用SPSS 17.0统计学软件对数据进行分析，计量资料以均数±标准差（x±s）表示，两组比较采用t检验，多组比较采用单因素方差分析；计数资料采用χ2检验。P<0.05为差异有统计学意义。
2 结果
2.1两组患者手术前与术后3个月KPS评分比较
应用BOLD-fMRI结合神经导航技术辅助下显微手术治疗20例运动功能区CCM，术中神经导航仪定位准确（注册误差<1 mm）。术后未引起永久性神经功能损害。根据Karnofsky评分表对生存质量进行计分，分析患者手术前与术后3个月KPS计分。得分越高，神经功能恢复越好。术前导航组与对照组KPS评分差异无统计学意义（P>0.05）；术后3个月导航组KPS评分高于对照组（P<0.05）；导航组术前KPS计分为（76.5±16.94）分，术后3个月KPS计分为（91.5±7.45）分，与术前比较有显著差异（P<0.05）。
2.2患者并发症情况
导航组肺部感染2例，颅内感染0例，感觉麻木1例，肌力较术前下降0例，并发症发生率为15.00%；对照组肺部感染3例，颅内感染1例，感觉麻木2例，肌力较术前下降1例，并发症发生率为33.33%。两组并发症发生率比较有显著性差异（P<0.05）。
3 讨论
运动区CCM的临床特点主要有癫痫、头痛、偏瘫、局灶性神经功能缺失等[5]。癫痫是运动功能区CCM最常见的临床表现。由于CCM缺乏血脑屏障导致红细胞漏出形成含铁血黄素环是引起癫痫的主要原因[6]。运动功能区CCM急性出血或本身的占位效应引起患者出现神经功能损害[7]。运动区主要包括：（1）初级运动区（M1）；（2）次級运动区：辅助运动区（supplementary motor area，SMA）、前额叶皮层（prefrontal cortex）、运动前区皮层（premotor cortex，PMC）及后顶叶皮层（posterior parietal cortex，PPC）等[8]。M1区又可分为腹侧的M1-4a区和背侧的M1-4p区[9]。M1-4a 区负责运动的执行[10]。M1-4p区能感觉运动，并调节运动[11]。
BOLD-fMRI能够清晰的显示出大脑的解剖结构图像，并且能无创的显示大脑皮层的功能信息变化从而定位功能区，该技术对初级运动区（M1）和辅助运动区的定位准确性较佳[12]，BOLD-fMRI对语言功能区定位的敏感度37.1%，特异性83.4%[13]。Wengenroth等[14]研究发现术前BOLD-fMRI可准确定位中央区。Bizzi等[15]通过对34例患者的前瞻性研究报道，BOLD-fMRI敏感度83%，特异度82%。Bartos等[16]报道与皮层电刺激比较，BOLD-fMRI对77%的患者功能区定位误差不超过5 mm。BOLD-fMRI能够准确定位功能区，无侵袭性、图像直观，能提供运动区的影像信息为术前制定手术计划提供可靠依据。Slotty PJ等[17]报道在神经导航辅助下通过小切口切除位置较深的CCM。Enchev YP等[18]报道在深部CCM切除术中，神经导航有利于制定最安全的手术计划[19]。术中神经导航能够帮助术者识别关键的解剖结构，评估手术进程，识别可能的残余病灶。神经导航指引下手术有助于提高安全性，降低手术致残率[20]。造成神经导航准确度下降的原因主要有注册误差、脑漂移。术前应通过以下方法降低注册误差：（1）术前标志应贴在头皮不容易移位的位置，标志不少于6枚。（2）头颅架固定过程中不能使皮肤移位。术中脑漂移对神经导航的准确度影响最高，应采用以下方法降低：（1）术前摆放体位时应使CCM位于最高的位置，减少手术过程中脑组织因重力影响向侧方移动。（2）手术过程中尽可能的减少手术操作引起的脑移位。（3）手术过程中不引流脑脊液，不使用脱水剂。（4）手术操作轻柔，避免损伤血管造成脑组织肿胀[21]。
本组患者神经导航术前、术中均能精确定位CCM，为术前确定最优手术入路及术中引导术者全切CCM提供了极大的帮助。神经导航技术对手术中精确定位CCM有重大指导作用。BOLD-fMRI、神经导航是运动功能区CCM外科治疗有效的辅助技术，这些技术的联合应用能够更精确的定位病灶和运动功能区，有利于最大范围的切除病灶和最小的神经损伤[22]。BOLD-fMRI联合神经导航能够准确定位CCM和功能区，极大的提高了手术的安全性。导航组20例CCM术中均未发生误损伤运动区导致术后神经功能障碍的情况。术后KPS 计分与术前比较明显改善（P<0.05）。 綜上，BOLD-fMRI结合神经导航辅助技术在显微切除运动功能区CCM手术中具有保护神经功能的作用。
[参考文献]
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（收稿日期：2017-10-20）