RBFOX2基因组范围内招募RPC2和调节H3K27me3修饰的分子机制研究

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Polycomb Repressive Complex 2(PRC2)是具有组蛋白甲基转移酶活性的复合物,可以通过催化H3K27me3修饰来抑制基因转录活性。关于PRC2如何被招募到染色质特定区域的研究尚存在许多争议,是目前表观遗传学研究领域的热点和难点之一。最新的生化实验证明PRC2可以混乱结合RNA,另外细胞内数据也表明PRC2亚基可以结合处于适量表达水平的mRNA,并且更倾向于结合5‘端区域。因此研究者提出PRC2可以通过结合新生RNA(Nascent RNA)被招募到染色质基因启动子区域。RNA结合蛋白FOX2(RNA Binding Protein FOX2,RBFOX2)是广泛存在于多种组织和细胞中的剪切因子,该蛋白对神经、心肌和骨骼肌系统正常发育和功能维持具有十分重要的功能。本组之前研究表明RBFOX2除了具有剪切调节功能外,还具有抑制基因转录活性的作用。本文经过一列实验研究,证明RBFOX2可以通过招募PRC2来发挥转录抑制作用,并且在胚胎干细胞(Embryonic Stem Cells,ESCs)中该招募过程受到ERK1/2通路的调节。本论文主要包括以下实验结果:(1)RBFOX2 ChIP-seq数据显示RBFOX2主要结合基因转录起始位点(Transcription Start Sites,TSS);经比对分析后发现RBFOX2和PRC2亚基SUZ12结合位点十分接近,并且RBFOX2信号聚集峰值和SUZ12峰值也高度重合。另一方面,通过特异基因诱导表达模型发现RBFXO2是通过转录激活产生的新生RNA招募到基因转录起始区域。(2)免疫共沉淀实验(Co-Immunoprecipitation,Co-IP)证明RBFOX2和PRC2可以不依赖RNA或DNA直接蛋白-蛋白相互作用。体外GST-Pulldown也同样证明RBFOX2可以捕获整个PRC2,并且RBFOX2的C端区域同PRC2相互作用。(3)ESCs在常规培养体系下,RBFox2基因沉默会引起整个基因组启动子区域H3K27me3修饰降低;但是在“2i”(ERK1/2通路抑制剂PD0325901和GSK3抑制剂CHIR99021)培养体系下,RBFox2沉默不会引起启动子区域H3K27me3修饰变化。(4)RBFOX2具有两个主要的剪切变异体,分别命名为RBFOX2a和RBFOX2f,不同细胞中主要的剪切变异体不同。并且在干细胞分化过程中会出现主要剪切变异体从RBFOX2a向RBFOX2f转变的过程。另外,ERK1/2信号通路激活可以磷酸化RBFOX2a,不能磷酸化RBFOX2f。(5)RBFOX2磷酸化修饰不会改变自身的亚细胞定位,也不能改变同PRC2的相互作用能力。但是RBFOX2磷酸化修饰会改变自身RNA结合能力和特异性剪切调节能力。通过以上结果,我们对新生RNA介导的PRC2招募方式进行改进,得出新的PRC2招募模型:启动子区域新生RNA捕获RBFOX2蛋白,RBFOX2通过蛋白-蛋白相互作用招募PRC2到基因启动子区域。当该基因转录活性较高,转录激活标记H3K4me3和H3K36me3会抑制PRC2染色质结合及催化活性,PRC2无法催化H3K27me3修饰;当基因转录活性适中或较低,PRC2活性不会被抑制,可以催化H3K27me修饰,防止这些基因过度激活。在这个模型中,编码基因转录生成的mRNA除了翻译蛋白发挥功能外,还可以作为自身转录活性的信号,通过招募其他转录调节蛋白来维持局部转录活性稳定。另一方面,ESCs在“2i”培养体系下会处于更加原始状态(Naive)状态,并且基因组范围内启动子区域H3K27me3修饰水平更低。我们认为ERK1/2通路抑制剂可以使RBFOX2去磷酸化改变其RNA结合能力,进而降低PRC2招募能力,这一途径是ESCs在原始状态下具有非常低的H3K27me3修饰的原因之一。
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