Shp2成骨细胞靶向特定敲除小鼠动物模型的建立及其临床表型分析及致病机理研究

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Ras/MAPK信号通路是生长因子介导的细胞分化、增殖以及细胞死亡的基础信号通路。RASopathies是RAS/MAPK信号通路级联上相关蛋白失调而引起的具有共同致病分子机制以及大范围骨骼系统重叠症状的一系列综合征的总称。NS(Noonan syndrome, Noonan综合征)是最常见的RASopathies,该综合征以先天性心脏病和包括脊柱背凸、脊柱侧弯、胸廓畸形和身材矮小等骨骼系统病变为主要特征。LS(LEOPARD syndrome,LEOPARD综合征)是与NS有大部分骨骼系统重叠表现的另一种较为常见的RASopathies。报道显示PTPN11基因编码Shp2蛋白与50%的NS和将近90%的LS有关。LS致病性相关PTPN11基因变异多发于具有催化活性的PTP结构域并导致Shp2蛋白的催化活性降低,而与NS相关的PTPN11基因变异则引起活性获得性Shp2功能改变。激活或失活的Shp2酪氨酸蛋白酶变异均能引起骨骼系统病变,其具体致病机制尚不明了。此类综合征的相对少见性使得人们对于其骨骼系统临床表现,尤其是成年人中的表现关注极少。对于这些RASopathies中重叠的骨骼系统临床表型进行研究将有助于了解Shp2在骨骼系统发育以及骨分子生物学中的功能和作用。本研究通过使用Cre重组酶介导的基因重组技术特异性选择干扰Shp2在成骨细胞系中的表达,对于Shp2在出生后骨骼生长发育中的作用进行研究。为了为在成骨细胞系中特异性表达Cre基因,我们尝试使用Col Cre启动子(Collagen type I al Cre,I型胶原酶al Cre启动子)和OC Cre启动子(Osteocalcin Cre,骨钙蛋白Cre启动子)来建立基因敲除小鼠模型。然而我们所使用的两种Col Cre启动子,在胚胎发育早期就有相关表达的Col Cre3.6启动子和在胚胎发育相对晚期表达且表达范围更为局限的Col Cre2.3启动子都没有能顺利的产生出足够支持实验所需数量的基因敲除小鼠。我们对于怀孕小鼠的解剖显示小鼠的胚胎发育受到影响,部分胚胎在孕期出现萎缩、死亡,而这些发育异常的胚胎中很大一部分都是Col Cre介导的纯合子Shp2KO胚胎。这与此前胚胎期Shp2基因敲除会引起孕期胚胎死亡的报道结果相一致。通过使用在胚胎发育的晚期才出现表达,且表达范围仅仅局限于成骨细胞系之中OC Cre2.3启动子,我们成功的得到了足够数量的Shp2KO小鼠。由OC Cre2.3启动子介导的Shp2KO小鼠的实际出生率与预期孟德尔遗传率相吻合。ARS和Alcian Blue染色法的结果显示出生后2.5天的小鼠中,Shp2KO和Shp2f/f对照小鼠的长骨(股骨、胫骨)和椎骨骨化中心数量、形态均无明显差异。同时在2周龄和6周龄的小鼠中,Shp2KO小鼠头骨各项形态学指标均与Shp2ff小鼠无区别。尽管我们在12周龄的小鼠中发现Shp2KO小鼠的头骨长度减少2.5%、头骨宽度增加3.2%,但是其它更能表现特征性面容的指标例如眼间距等与Shp2ff小鼠相比仍无显著性差异。PCR基因型鉴定技术以及Western免疫印迹技术被用于对OC Cre2.3启动子介导的Shp2KO小鼠模型进一步鉴定。实验结果显示仅在骨组织或含有骨组织的相关标本(例如尾巴标本)可以检测到Shp2基因重组片段,同时Shp2的表达量在骨组织中下降了约70%,而其它例如肋软骨、心、肝等组织中均未检测出Shp2表达的异常。尽管Shp2在新生小鼠中就已经被特定敲除,但Shp2KO小鼠的骨骼表型直到出生后第10周才开始被观测到。Shp2KO小鼠表现出的脊柱背凸、胸廓畸形等表型与人类NS骨骼系统症状及发生时间均相似。Shp2KO小鼠的骨骼表型随着年龄的增长而呈进展性发展,并且骨骼畸形症状的加重也伴随着小鼠体重的急剧下降(17.2%, f/f vs.KOn=11/6, p<0.05)。μ-CT对于12周龄小鼠股骨的扫描结果显示BV/TV(bone volume/tissue volume,骨体积/组织体积)显著下降(49.5%, f/f vs. KO n=6/4, p<0.001),同样显著下降的还有Th.N.(trabecular number,骨小梁数量)指标(28.5%, f/f vs. KO n=6/4, p<0.001)。体外实验结果显示Shp2KO小鼠初代骨髓细胞成骨分化能力减弱。DEXA (Dual-emission X-ray absorptiometry,双能射线法)的检测结果则进一步提示Shp2KO小鼠的BMD (bone mineral density,骨密度)和BMC (bone mineral content,骨矿物含量)在不同时间点(2周龄、6周龄、12周龄)的变化。股骨的BMD直到12周龄时才被观测到出现显著性降低(8.0%, f/f vs. KO n=15/26,p<0.01),而股骨的BMC则随着股骨长度以及宽度的增加而持续增高(5.8%,f/f vs.KO n=23/16,p<0.01).与此同时,12周龄的头骨BMD检测结果则相反,Shp2KO小鼠的头骨BMD出现显著性增高(24.2%, f/f vs. KO n=10/12,p<0.001),这提示着Shp2在软骨成骨和骨膜成骨过程之中扮演着不同的角色。组织学结果揭示出12周龄的Shp2KO小鼠骨生长板区域,尤其是软骨细胞肥大区域显著性延长(股骨113.6%,腰椎189.8%以及胸椎296.4%)。进一步的蛋白学研究表明Shp2基因敲除导致成骨细胞中被磷酸化的ERK水平以及被磷酸化的STAT3水平出现显著下降。综上所述,OC Cre2.3启动子介导的Shp2成骨细胞特定性基因敲除小鼠动物模型研究结果对于Shp2蛋白在成骨细胞以及由成骨细胞所主导的出生后骨骼生长发育过程中所起的必要性作用提供了证据,同时也为对于NS和LS等RASopathies的骨骼临床表型提供了生物学以及分子学的机制基础。并且可以为将来对于Shp2基因变异所致疾病的进一步治疗研究提供了良好的动物模型。
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